CADERNO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
Agrarian Sciences Journal
Interação vírus/vetor para pulgões (Hemiptera: Aphididae) e mosca-branca (Hemiptera:
Aleyrodidae)
Alexandre Moisés Ericsson de Oliveira
1
, Léia Cardoso
2
, Débora Baleeiro de Carvalho Ericsson
3
, Mauro
Aparecido de Sousa Xavier
4
, Thaís Ferreira Bicalho
5
, Alessandra Rejane Ericsson de Oliveira Xavier
6
*
Resumo
O impacto provocado por afídeos e mosca-branca, tem crescido consideravelmente nas últimas décadas, devido ao
aumento nos casos de surtos populacionais destas pragas que são transmissoras de vírus em diversas culturas de
importância econômica. A aquisição e a transmissão da maioria dos vírus fitopatogênicos por um inseto vetor é o
ponto central para o ciclo de uma infecção. Os vírus de plantas podem interagir com seus hospedeiros de insetos
em uma variedade de formas, em alguns casos inclusive a replicação do vírus pode ocorrer em células do inseto. A
interação do vírus com seus inseto hospedeiro/vetor requer interações moleculares específicas entre vírus e hospedeiro,
comumente via proteínas, no entanto, quais componentes do vetor estão envolvidos e como eles funcionam para facilitar
a transmissão ainda não está bem entendido. O objetivo do presente trabalho foi realizar uma revisão sistemática
sobre as relações básicas de vírus/vetor em afídeos e mosca-branca; mostrar as práticas utilizadas atualmente no
manejo integrado de pragas para afídeos e mosca-branca, além disso, relatar como as interações vetoriais de inseto
estão abrindo novas portas para o controle de insetos vetores de vírus de plantas com o uso de novas tecnologias
genéticas e computacionais. O presente estudo seguiu a metodologia de revisão sistemática, o trabalho foi conduzido
em etapas que envolveram o desenvolvimento do protocolo de revisão com as questões da pesquisa, a estratégia
de busca, a identificação dos critérios de inclusão e exclusão, a busca nas bases de dados previamente definidas,
avaliação crítica, extração dos dados relevantes e síntese. A identificação dos artigos foi realizada na base de dados
PUBMED www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/. Foi concluído que é necessário aliar o uso de novas tecnologias como o
RNAi com as ferramentas já utilizadas no manejo integrado de pragas para uma maior efetividade do controle de
pulgão e mosca-branca, contudo, o contínuo estudo e aplicação de novas tecnologias moleculares na investigação
de interações vírus-vetor fornecerá maior ajuda no controle das doenças virais de plantas disseminadas por pulgão
e mosca-branca no futuro.
Palavras-chave: Controle de insetos. Interação molecular vírus-vetor. Manejo integrado de pragas. RNAi.
Virus/vector interaction for aphids (Hemiptera: Aphididae) and whitefly (Hemiptera:
Aleyrodidae)
Abstract
1
Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia - MG, Brasil
https://orcid.org/0000-0001-8162-9174
2
Universidade Estadual de Montes Claros, Montes Claros - MG, Brasil
https://orcid.org/0000-0002-4605-6160
3
Universidade Estadual de Goiás, Pires do Rio - GO, Brasil
https://orcid.org/0000-0003-2558-8691
4
Universidade Estadual de Montes Claros, Montes Claros - MG, Brasil
https://orcid.org/0000-0002-0512-1616
5
Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia - MG, Brasil
https://orcid.org/0000-0003-0087-7198
6
Universidade Estadual de Montes Claros, Montes Claros - MG, Brasil
https://orcid.org/0000-0001-8558-4196
*Autor para correspondência: ericsson_aerc@yahoo.com.br
Recebido para publicação em 01 de setembro de 2019. Aceito para publicação em 09 de setembro de 2019
e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 2447-6218 / © 2009, Universidade Federal de Minas Gerais, Todos os direitos reservados.
de Oliveira, A. M. E. et al.
2
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
Impact caused by aphids and whiteflies has grown considerably in the last decades, due to the increase in popula-
tion outbreaks of of these virus-transmitting pests in a variety of economically important crops. The acquisition and
transmission of most phytopathogenic viruses by a vector insect is the central point of the cycle of an infection. Plant
viruses can interact with their insect hosts in a variety of ways, in some cases even virus replication can occur in insect
cells. Virus interaction with your host/vector insects requires specific molecular interactions between virus and host,
commonly via proteins, however, which vector components are involved and how they work to facilitate transmission
is not well understood. The focus of the present work was to perform a systematic review on the basic virus/vector
relationships in aphids and whiteflies; to show the practices currently used in integrated pest management for aphids
and whiteflies and to report how insect vector interactions are opening new doors for the control of insect plant virus
vectors using new genetic and computational technologies. The systematic review methodology was used, the work
was conducted in stages that involved the development of the review protocol with the research questions, the search
strategy, the identification of the inclusion and exclusion criteria, the search in the databases, previously defined,
critical evaluation, extraction of relevant data and synthesis. Identification of articles was realized in the PUBMED
database www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/. We concluded it is required to combine the use of new technologies such
as RNAi with the tools already used in integrated pest management for greater effectiveness of aphid and whitefly
control, however, the continued study and application of new molecular technologies in investigating virus-vector
interactions will provide further assistance in the control of plant diseases spread by aphid and whitefly in the future.
Keywords:
Insect control. Molecular interaction virus/vector. Integrated pest management. RNAi.
Introdução
Os fitovírus estão entre os mais importantes
agentes fitopatogênicos apresentando características pe-
culiares que os distinguem de características observadas
em fungos e bactérias. Os vírus são parasitas intracelu-
lares obrigatórios e apresentam uma estrutura simples
formada por um pequeno fragmento de ácido nucléico
(DNA ou RNA) envolto por uma capa protéica, estas
estruturas estão envolvidas na regulação, amplificação
e tradução do gênoma viral, movimento célula-a-célula
e sistêmico no hospedeiro, produção de proteínas não
estruturais envolvidas na transmissão por vetores, fator
de transmissão via sementes, inibidor da resposta de
defesa da planta e interações com fatores do hospedeiro
na indução de sintomas. A interação estabelecida entre
a maioria dos fitovírus e seus vetores, principalmente
afídeos e moscas-branca, considerados os principais ve-
tores de vírus, são de extrema importância no estabele-
cimento da doença nos seus hospedeiros, pois dentre os
patógenos de plantas, os vírus são dependentes dos seus
vetores devido a não poder ser disseminados de forma
livre no meio ambiente (Hill eWhitham, 2014; Ivanov et
al., 2014; Revers e García, 2015).
Existem mais de 2000 espécies de vírus e os que
afetam plantas incluem vírus de pelo menos 21 famílias
muitos dos quais causam doenças importantes em várias
culturas economicamente importantes para os humanos.
Além disso, muitos vírus de plantas foram encontrados
associados a plantas não cultivadas e novos vírus de
plantas estão sendo descobertos graças aos avanços da
tecnologia (bioinformática). As doenças virais represen-
tam 47% das novas doenças emergentes que afetam as
plantas, tornando os vírus que infectam plantas muito
bem sucedidos. Considera-se como vetor o organismo que
durante seu processo natural de alimentação demonstre
a capacidade de adquirir o vírus em uma planta infectada
e durante a alimentação subsequente possa de inoculá-lo
em uma planta sadia. (Silva et al., 2010). Para sobrevi-
ver, os vírus que infectam as plantas devem ter um meio
eficiente de passar de um hospedeiro para outro. Para
isso, a grande maioria dos vírus de plantas utiliza vetores
específicos para garantir sua capacidade de se deslocar
de uma planta para outra garantindo sua sobrevivência,
para isso os vírus de plantas codificam proteínas especí-
ficas que facilitam esse processo (Anderson et al., 2004;
Moreno et al., 2019).
As interações vetor-vírus podem ser influenciadas
por uma variedade de fatores dos vírus, plantas e inse-
tos (Mauck et al., 2018; Mauck et al., 2014). Também
influenciam as interações: proteínas virais (Casteel et
al., 2015), perfis voláteis de plantas e status de nutrien-
tes (Mauck et al., 2010), indução de defesa nas plantas
(Zhang et al., 2012) e resposta dos insetos a estímulos
visuais, sensoriais e olfativos (Eigenbrode et al., 2002;
Srinivasan et al., 2009; Mauck et al., 2010). Além do mais,
dicas visuais provenientes de plantas infectadas por vírus,
como amarelecimento, parecem tornar as plantas mais
aparentes para seus vetores (Döring e Chittka, 2007).
Uma vez que os vetores estão estabelecidos, a qualidade
da planta hospedeira pode desempenhar um papel crítico
na determinação dos efeitos a longo prazo do vírus nos
vetores (Mauck et al., 2018).
Os efeitos dos vírus na qualidade geral das plantas
hospedeiras depende do modo de transmissão, embora
isso pareça ser verdade com vírus persistentes, as intera-
ções vetor-vírus não-persistentes não indica um padrão
genérico, estudos sobre vírus não-persistentes relataram
resultados favoráveis, neutros e efeitos prejudiciais sobre
a qualidade da planta hospedeira (Mauck et al., 2012). A
maioria das manipulações de plantas e vetores causadas
por vírus é provavelmente mediada por determinantes
bioquímicos como aminoácidos livres, carboidratos so-
lúveis e compostos sinalizadores de defesa. Aminoácidos
livres e carboidratos solúveis, especialmente parecem ser
Interação vírus/vetor para pulgões (Hemiptera: Aphididae) e mosca-branca (Hemiptera: Aleyrodidae)
3
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
os principais contribuintes para a qualidade da planta
hospedeira para vetores (Eigenbrode et al., 2017; Mauck
et al., 2018). Como exemplo, essas mudanças bioquími-
cas na planta podem influenciar a biologia do pulgão
de maneira positiva (Castle e Berger, 1993) e negativa
(Eigenbrode et al., 2017).
Existem trabalhos mostrando as interações das
proteínas virais com as proteínas do vetor hospedeiro
(Hogenhout et al., 2008; NG e Falk, 2006), no entanto,
quais componentes do vetor estão envolvidos e como eles
funcionam para facilitar a transmissão é continuamente
estudado e ainda não está bem entendido. No presente
estudo, será feito uma caracterização das relações básicas
entre vírus-vetor e avaliação do uso de novas tecnologias
moleculares aliadas com práticas já conhecidas no manejo
integrado de pragas para controle da disseminação de
vírus de plantas por pulgões e mosca-branca.
O objetivo deste estudo foi realizar uma revisão
sistemática sobre as relações básicas de interação vírus/
vetor em afídeos e mosca-branca, caracterizar as mo-
dalidades de transmissão dos vírus por afídeos e mosca
branca, identificar as práticas utilizadas atualmente no
manejo integrado de pragas para afídeos e mosca branca
e relatar como as interações vetoriais de inseto estão
abrindo portas para o controle de insetos vetores de
vírus plantas com o uso de novas tecnologias genéticas
e computacionais.
Seguindo a metodologia de revisão sistemática,
o trabalho foi conduzido em etapas que envolveram o
desenvolvimento do protocolo de revisão com as questões
da pesquisa, a estratégia de busca, a identificação dos
critérios de inclusão e exclusão, a busca nas bases de
dados previamente definidas, avaliação crítica, extração
dos dados relevantes e síntese. A identificação dos artigos
foi realizada na base de dados PUBMED www.ncbi.nlm.
nih.gov/pubmed/.
Classificação das relações dos vírus e seus insetos
vetores
A descrição da relação vírus/vetor foi relatada
primeiramente no sistema de classificação adotado na
fitopatologia, baseado nas relações dos vírus com os
afídeos, esta relação foi denominada como persistente e
não persistente, após avanços nos estudos foi observado
que alguns vírus eram retidos pelos seus vetores por um
determinado período de tempo, sendo classificado como
transmissão semi-persistente. Outra modalidade relatada
de transmissão em que os vírus, adquiridos via canal
estiletar, circulava por meio da hemolinfa até atingir
as glândulas salivares do inseto sendo denominada de
relação circulativa. Foi relatado que alguns vírus, além
da capacidade circulativa, demonstravam a habilidade
de se replicar no vetor denominando este tipo de relação
de circulativa-propagativa. Atualmente, após revisão das
relações de transmissão, adota-se a classificação que as
dividem em: transmissão não-circulativa (não-persistente
e semipersistente) e transmissão circulativa (propagativa
e não propagativa) (NG e Perry, 2004; Miller e Foottit,
2017).
Modalidades de transmissão dos vírus
As modalidades de transmissão foram denomi-
nadas baseando-se em estudos efetuados com insetos
pertencentes à ordem Hemiptera. Os insetos vetores de
vírus de plantas mais bem caracterizados são pulgões e
moscas-brancas. Este tem sua importância como vetores
de diversos vírus e por apresentar bem estabelecidas as
etapas de aquisição, latência, inoculação e retenção do
vírus (Bragard et al., 2013).
Transmissão não-circulativa
A maioria dos vírus de plantas transmitidos por
pulgões segue uma estratégia não-circulativa. As carac-
terísticas básicas dos vírus não-circulativos incluem a
capacidade de ser adquirido em um curto período de tem-
po (segundos a minutos) e ser transmitido em intervalo
de tempo sem período latente. Baseado nos períodos de
inoculação e aquisição e o local de retenção no vetor é
possível distinguir duas categorias de vírus não-circula-
tivos: não-persistente e semi-persistente. A transmissão
não-persistente tem como características estar associada
ao estilete do vetor, sendo os vírus adquiridos retidos
por minutos ou poucas horas; os vírus serem facilmente
perdidos durante as provas de alimentação e apresen-
tarem baixa especificidade (vírus-vetor). A transmissão
semi-persistente compartilha algumas características com
as observadas na transmissão não-persistente, porém, a
associação biológica do vírus e vetor localiza-se na região
proximal anterior do sistema digestivo dos insetos, onde
os vírus podem ser retidos por horas ou dias (Fereres et
al., 2015; Moreno et al., 2019)
A associação de vírus não-persistentes com seus
vetores pode ser transitória e/ou específica ao contexto,
resultando em variáveis efeitos que vão desde o aumento
da atração a plantas infectadas e a rápida dispersão até a
maior aptidão. A infecção na planta por Cucumber mosaic
virus (CMV), aumenta a atração de afídeos para plantas
infectadas de cucurbitáceas e encoraja a rápida dispersão
do pulgão após a aquisição do vírus através do aumento
de emissões de voláteis na planta hospedeira (Mauck et
al., 2014; Eigenbrode et al., 2017; Mauck et al., 2018;).
Por outro lado, outros vírus não-persistentes transmitidos
por pulgões, incluindo Potato virus Y (PVY), Turnip mosaic
virus (TuMV) e Zucchini mosaic virus (ZYMV), ocorre o
aumento da qualidade nutricional da planta hospedeira
para os afídeos (Blua e Perring, 1994; Boquel et al., 2011;
Casteel et al., 2014).
Para potyvírus, sabe-se que a interação entre a
proteína do capsídeo (CP) e a receptor na cutícula da
ponta do estilete do pulgão é mediado por uma pro-
teína componente auxiliar (HC-pro). Na CP, o capsídeo
do vírus interage diretamente na adesão da partícula
de Oliveira, A. M. E. et al.
4
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
junto à cutícula do estilete do afídeo. Para se entender
essas interações, se tem a necessidade da utilização das
estratégias moleculares justificando-se diante de outros
fatores particulares observados na interação vírus/vetor
quando se trata da transmissão não persistente. O primeiro
fator a ser considerado é o volume de extrato de planta
transferido durante a seleção da hospedeira que pode
variar de acordo com a capacidade do inseto. Assim, para
que ocorra a aquisição e transmissão do vírus, quanto
maior a população da espécie de afídeos, maior será sua
capacidade de transmissão (Syller, 2006; Whitfield et al.,
2015).
O Cauliflower mosaic virus (CaMV), pertencente a
família Caulimoviridae, pode ser adquirido por sondagem
por pulgões, punção transitória das células da epiderme,
mesófilo, parênquima de tecidos foliares infectados e
também quando os pulgões se alimentam de tecidos do
floema. Uma interação tritrófica elaborada determina a
transmissão do CaMV pelos afídeos, ou seja, a transmissão
CaMV pelo pulgão requer interações entre três proteínas
codificadas por CaMV, uma das quais, P2 que interage
com o estilete do afídeo, outra proteína P3 codificada
por CaMV é ancorada dentro do invólucro do capsídeo
do vírion e a HC-Pro (Hoh et al., 2010).
Embora a transmissão não-circulativa não per-
sistente de vírus de plantas seja encontrada apenas en-
tre vírus transmitidos por vetores pulgões, vários vírus
transmitidos por pulgões, mosca-branca e cigarrinha
mostram uma relação de transmissão semi-persistente
e não circulativa. Os vírus que apresentam esse tipo de
relação de transmissão são retidos por vetores virulífe-
ros por períodos de tempo mais longos do que os vírus
transmitidos de maneira não-persistente e são perdidos
por vetores virulíferos durante a muda. Esta última pro-
priedade suporta a hipótese de que esses vírus não são
internalizados dentro das vísceras dos insetos, mas são
provavelmente retidos em áreas delimitadas por quitina
que são perdidas durante a muda dos insetos vetores.
Descobertas recentes com o Lettuce infectious yellows
virus (LIYV, gênero Crinivirus, família Closteroviridae)
transmitido por Bemisia tabaci identificaram não apenas
a proteína codificada por LIYV determinando sua trans-
missão por B. tabaci, mas também onde na mosca-branca
os vírions de LIYV são retidos (NG e Falk, 2006; Stewart
et al., 2010; Chen et al., 2011).
Transmissão circulativa não-propagativa
Este modo de transmissão é caracterizado pela
internalização do vírus dentro do inseto sem replica-
ção ou mesmo transcrição do genoma viral. Depois de
se alimentar de uma planta infectada, o vírus é ingeri-
do pelo vetor, juntamente com a seiva. O vírus é então
transportado através do intestino do inseto e liberado
na hemolinfa antes de penetrar nas glândulas salivares,
de onde é injetado pela saliva durante a alimentação
em uma nova planta. Apesar de não se replicar, o vírus
pode permanecer infeccioso no vetor por vários dias e
até mesmo durante a vida útil do vetor em alguns casos
(Sicard et al., 2015).
Os luteovírus (família: Luteoviridae), são vírus
que contém em seu material genético RNA de fita simples,
senso positivo e são transmitidos por vetores afídeos de
maneira não-propagativa e circulatória. A via de disse-
minação e as interações associadas entre vírus/vetor são
bem caracterizadas pela transmissão de luteovírus pelos
vetores afídeos. Os luteovírus são adquiridos quando os
afídeos se alimentam dos tecidos do floema das plantas
infectadas, estes vírus são relativamente pequenos e
simples, apresentando vírions icosaédricos que entram
no corpo do inseto através do canal alimentar. Os vírions
interagem com as moléculas na superfície das células
epiteliais do intestino do inseto, entram em uma forma
endocítica mediada por receptor e atravessam a cama-
da de células epiteliais sem a remoção do revestimento
do vírus. Subsequentemente, os vírions estabelecem no
espaço entre o plasma plasmático basal e a lâmina basal
através da via exocítica. Estes processos de transporte
endo e exocíticos dos vírions é denominado transcitose.
O mecanismo para o movimento do vírus através da
lâmina basal ainda não é bem compreendido. Os vírions
atingem a hemocele, que é a cavidade situada no corpo
dos artrópodes, caracterizada pela presença de hemolinfa,
onde se sugere que endossimbiontes bacterianos aumen-
tem a eficiência da transmissão vetorial. Uma vez que os
vírions entram no hemocele, eles circulam e penetram
nas glândulas salivares acessórias para serem inoculadas.
Para a maioria dos luteovírus caracterizados, o intestino
não é uma barreira importante para a entrada dos vírus
e é comum que vírus também entrem na hemocele de
pulgões não vetores. Como esses vírus não se replicam
no vetor, se tem um maior acúmulo do vírus nas plantas
e períodos mais longos de alimentação aumentam a
quantidade de vírus abrigado no pulgão aumentando a
eficiência da transmissão (Gray e Gildow, 2003; Gray et
al., 2014).
Assim como a família Potyviridae, os gêneros do
vírus da família Geminiviridae são transmitidos por vetores
de uma maneira específica do gênero do vírus. As moscas
brancas transmitem os vírus do gênero Begomovirus, por
exemplo Tomato yellow leaf curl virus (TYLCV). Como nos
luteovírus, a rota dos begomovírus começa com o inseto
alimentando-se da seiva do floema de plantas infecta-
das, os vírions são ingeridos e viajam através do canal
alimentar. Os vírions atravessam o intestino na região
do intestino médio e a maioria se acumula na região
da câmara filtro. Na maioria dos casos, os begomovírus
não se replicam em seus vetores e os vírions se movem
através do intestino por transcitose que é um processo
celular (combinação de endocitose e exocitose), muito
semelhante aos luteovírus. Os vírions são liberados nas
células intestinais, viajam através da hemocele do inseto
e alcançam as glândulas salivares primárias, movendo-
-se através da glândula salivar e de diferentes barreiras
físicas para a transmissão ocorrer. Como nos luteovírus,
supõe-se que endossimbiontes bacterianos residentes em
Interação vírus/vetor para pulgões (Hemiptera: Aphididae) e mosca-branca (Hemiptera: Aleyrodidae)
5
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
bacteriócitos, células especializadas na hemocele, possam
desempenhar um papel na transmissão do vírus (Cicero
e Brown, 2011; Gray et al., 2014; Wang et al., 2014).
Transmissão circulativa-propagativa
A transmissão circulativa-propagativa tem como
diferencial a multiplicação do vírus no vetor apresentando
maior período de latência quando comparado com os
vírus de transmissão não-propagativa. Os vírus da família
Rhabdoviridae, que são vírus que contém em seu material
genético RNA de fita simples, senso negativo, podem ser
transmitidos de forma persistente, circulativa-propaga-
tiva por pulgões, gafanhotos ou cigarrinhas. As células
epiteliais do intestino médio dos insetos hemípteros são
revestidas com tecidos musculares que controlam o movi-
mento do intestino anterior e do intestino médio e estão
ligadas ao tecido nervoso através de uma rede de gânglios,
os rabdovírus que infectam plantas adquiridos durante a
alimentação da seiva podem usar essas conexões como
uma via alternativa às glândulas salivares (Dietzgen et
al., 2016).
Um dos patógenos mais importantes na cul-
tura do tomate podendo gerar perdas de até 100% de
produtividade é o Tomato yellow leaf curl virus (TYLCV)
(Gênero: Begomovirus, Família: Geminiviridae). O TY-
LCV é transmitido exclusivamente pela mosca-branca
Bemisia tabaci que adquiri o vírus do floema da planta
como vírions intactos que passando ao longo do canal
de alimentação canal no estilete inseto com outros até
chegar ao esôfago. Os vírions são transportados através
das células epiteliais do citoplasma em vesículas que se
fundem com a membrana do plasma basal, liberando
partículas entre a membrana e a lâmina basal, uma vez
que eles cruzam as células do intestino médio, os vírions
ficam temporariamente na hemocele e em seguida, entram
no duto salivar de onde são transmitidos para as plantas
durante a alimentação. Este processo demora um mínimo
de 8 h (período latente) considerando o momento em
que o vírus é adquirido de plantas de tomate infectadas
até ser efetivamente transmitido para outras plantas
(Moriones e Navas-Castillo, 2000; Pakkianathan et al.,
2015; Ghanim et al., 2001)
Relação vírus/vetor em pulgão e mosca-branca
A morfologia do aparelho bucal (sugador), hábitos
alimentares (fitófagos e polífagos) e biologia (partenogê-
nese e gerações sucessivas em curto período de tempo)
são características presentes na maioria das espécies
transmissoras aumentando a eficiência da relação vírus/
inseto vetor. A característica morfológica mais importante
nos hemípteros, independentemente da família envolvida
na transmissão é a de apresentarem aparelho bucal nota-
velmente semelhante, constituído basicamente por dois
pares de estiletes (mandibulares e maxilares) em forma
de agulha, de um lábio e um labro. Esta característica
confere um hábito uniforme de alimentação que consiste
na introdução dos estiletes no tecido, culminando na
ingestão e e gestão do conteúdo celular ou da seiva do
hospedeiro (Miller e Foottit, 2017).
Os afídeos tem sua importância na transmissão e
disseminação dos vírus, pois relacionam-se diretamente
à sua habilidade excepcional de interação com plantas
hospedeiras e sua forma de reprodução. Dentre as trans-
missões dos vírus realizada por afídeos, a realizada de
forma não persistente é a que conduz a maiores prejuízos
às culturas de importância econômica. A ausência de es-
pecificidade entre as espécies de vírus e afídeos e o fato
da aquisição e inoculação dos vírus ocorrerem durante
picadas de prova, não havendo, portanto necessidade
de colonização da planta pelo afídeo, para que ocorra
a transmissão, constituem as principais características a
serem consideradas. Desta forma, o controle químico da
população de afídeos não é um meio eficiente para deter
a disseminação do vírus no campo. Assim, os afídeos
são considerados os insetos mais importantes dentre
os vetores, devido à sua característica de transmitir, de
forma não persistente, diferentes gêneros de vírus que
filogeneticamente caracterizam-se por formar um grupo
polifilético, ou seja, constituído por descendentes de mais
de uma espécie ancestral (Moran, 1992; Pirone e Kerry,
2002).
O pulgão-verde, Myzus persicae (Hemiptera:
Aphididae), é um inseto polífago de grande importância
econômica correspondente aos danos diretos ocasiona-
dos pela contínua sucção de seiva provocando nanismo
na plantas, também levando a parte da folha atacada a
crescer menos que a parte não atacada, além das folhas
ficarem muito deformadas (Kasprowicz et al., 2008).
O Papaya ringspot virus (PRSV), um potyvírus de RNA
de sentido positivo de cadeia simples é principalmente
agrupado em duas estirpes, o PRSV-P que afeta a cultura
do mamão e cucurbitáceas e o PRSV-W que afeta exclu-
sivamente cucurbitáceas. A estirpe PRSV-W causa perdas
de produção em cucurbitáceas em todo o mundo. O PRS-
V-W é transmitido por várias espécies de afídeos de uma
forma não persistente. O afídeo do melão (Aphis gossypii
Glover) é o vetor mais eficiente desse vírus e é uma praga
economicamente importante de cucurbitáceas em todo o
mundo (Kalleshwaraswamy e Kumar, 2008). Um trabalho
recente avaliou se os efeitos da aptidão nos pulgões são
modulados através de mudanças no perfil nutricional na
planta hospedeira de PRSV na abóbora (Cucurbita pepo
L.). Foram utilizados insetos vetores (Aphis gossypii Glo-
ver) e não-vetores como a mosca-branca prateada (Bemisia
tabaci Gennadius). O desempenho global de A. gossypii
foi substancialmente mais alto nas plantas infectadas
com PRSV. Plantas infectadas com PRSV aumentaram as
concentrações de aminoácidos essenciais livres: treonina,
arginina e lisina; aminoácidos não-essenciais: glicina e
homocisteína; e também carboidratos solúveis: galacto-
se, rafinose e celobiose. No geral, a presença de PRSV
no hospedeiro estimulou a alimentação a longo prazo e
melhorou a aptidão de A. gossypii através do aumento
de nutrientes na planta hospedeira, fato relacionado
de Oliveira, A. M. E. et al.
6
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
como aptidão positiva mediada pelo vírus (Gadhave et
al., 2019).
Aphis spiraecola Patch é um pulgão polífago
sendo uma das principais pragas da cultura da maçã e
também é considerada como uma das principais pragas
dos pomares cítricos no mundo. A diversidade de sua
gama de hospedeiros inclui plantas pertencentes a 278
espécies. Plantas pertencentes às seguintes famílias são
altamente infestadas: Asteraceae, Cucurbitaceae, Fabaceae,
Lamiaceae, Malvaceae, Polygonaceae, Rosaceae, Rutaceaee
Solanaceae. Aphis spiraecola é um pulgão pequeno, de
corpo mole, em forma de pêra, medindo cerca de 1,8-2,30
mm de comprimento com 1,28-1,2 mm de largura e de
cor verde amarelado ou cor verde-maçã, tem a cabeça
marrom e cauda marrom escuro a preto. Tanto as ninfas
quanto os adultos de Aphis spiraecola alimentam das
plantas sugando a seiva das plantas hospedeiras, prin-
cipalmente a seiva das folhas, caules e inflorescência e
das gemas em desenvolvimento. Devido à alta população
de Aphis spiraecola toda a planta fica desvitalizada, as
folhas adquirem aparência encaracolada e os botões não
convertem em flores (Gupta, 2012; Singh e Singh, 2016).
São conhecidos 17 vírus de plantas que são transmitidos
por Aphis spiraecola, sendo os mais importantes: Papaya
ringspot virus (PRSV) (Gadhave et al., 2019) e Plum pox
virus (PPV) (Glasa et al., 2007; Sheveleva et al., 2018).
Dentre as espécies de fitovírus que causam gran-
des perdas na produção de alface, a mais importante e
que justifica a adoção de medidas de controle é o Lettuce
mosaic virus (LMV), que são vírus de RNA senso positivo,
fita simples, pertencente ao gênero Potyvirus, família Poty-
viridae. Os fatores que contribuem para o desenvolvimento
e estabelecimento do LMV se encontram principalmente
na sua característica de infectar uma grande variedade de
hospedeiros, infecção em sementes e também por poder
ser disseminado no campo por um grande número de
espécies de afídeos de maneira não-circulativa. O LMV
em relação a transmissão por sementes, é um exemplo
clássico na epidemiologia de vírus devido a tramitação
de sementes de alface entre países e continentes, princi-
palmente ocorrida durante a colonização das Américas
e também pela importação de novas variedades, consti-
tuindo assim, a principal fonte de inóculo primário para
epidemias dessa virose. Com isso, os afídeos associam
diversas características, conferindo grande importância
econômica, devido ao seu alto poder de reprodução, sua
habilidade de dispersão e especialmente por sua forma de
alimentação que causa danos diretos devido aos ataques
a seus hospedeiros traduzindo em prejuízos na floração e
na frutificação da planta, o dano indireto é a de transmitir
diversas espécies de vírus. Alguns exemplos de espécies
de afídeos que transmitem LMV pertencentes aos gêneros
Aulacorthum, Acyrthosiphon, Aphis, Hyperomyzus, Myzuse
Nasonovia (Krause-Sakate et al., 2004; Gibbs et al., 2008).
Os afídeos são capazes de se desenvolver rapi-
damente num curto período de tempo, quando as condi-
ções ambientais forem favoráveis para sua multiplicação,
formando grandes colônias de insetos ápteros, alados e
ninfas. As condições climáticas podem exercer grande
influência no desenvolvimento dos afídeos, sendo que
em baixas temperaturas, o período de desenvolvimento
dos afídeos é retardado, bem como sua multiplicação;
o contrário ocorre quando em temperaturas mais altas.
Outro fator relevante é a ocorrência de chuvas intensas e
prolongadas que limitam a ocorrência de grandes popula-
ções de afídeos. Uma das formas de controles de pulgões é
o controle biológico que consiste na eliminação do inseto
por inimigos naturais fazendo uma regulação do número
de insetos. O controle biológico é uma eficaz ferramenta
para ser utilizada no controle de afídeos principalmente
em cereais de inverno. O controle dos afídeos por meio
do parasitismo é responsável pela redução acentuada nas
populações de afídeos. O monitoramento da população
de afídeos também é utilizado em diversas culturas de
plantas, com este monitoramento, é possível criar mo-
delos de previsão para tomada de decisão de manejo
destes afídeos. Contudo, o controle do pulgão é feito
principalmente por aplicações de inseticidas sintéticos,
porém seu uso indiscriminado pode causar problemas
de natureza econômica, ecológica e ambiental devido à
presença de resíduos nos alimentos, efeitos prejudiciais
sobre os inimigos naturais e seleção de populações de
insetos resistentes (Zuñiga e Guttierez, 2002; Costa et
al., 2014).
Os adultos de mosca-branca são diminutos, ou
seja, os machos menores e menos abundantes que as
fêmeas, sendo insetos com cabeça opistognata aparente-
mente com o rostro separado da cabeça. Exibem o dorso
amarelo-pálido e as asas membranosas e brancas com
venação reduzida, medindo de 1 mm a 2 mm de com-
primento e 0,36 mm a 0,51 mm de largura, seus olhos
são vermelhos, compostos e divididos em duas partes
por uma projeção cuticular e as antenas são curtas. Estes
insetos tem preferência pela face abaxial das folhas para
sua alimentação e oviposição. Os ovos são periformes,
de coloração branco-amareladas nos primeiros dias e
marrons próximos à eclosão podendo ser arranjados
isoladamente ou em grupos de forma irregular ou em
semicírculos. Os ovos são dotados de pedicelo, que é
uma extensão do córion, que fica inserido nas células da
epiderme da folha, não atingindo as células do parên-
quima. Através do pedicelo ocorre absorção de água e
soluto das folhas que são essenciais ao desenvolvimento
do ovo. Em média, uma fêmea produz 100 ovos poden-
do ultrapassar 300 ovos em algumas regiões. As ninfas
eclodem em média em 7 dias, dependo da temperatura
ambiente, estas são translúcidas apresentando coloração
amarela ou amarela-pálida, sendo a parte dorsal lisa,
plana ou levemente convexa. A fase imatura das moscas
brancas ocorre em quatro ínstares, sendo apenas o pri-
meiro móvel e os demais ínstares permanecem imóveis,
porém sempre se alimentado. Contudo, no quarto ínstar,
a ninfa se alimenta apenas por um curto período e depois
cessa sua alimentação, esta fase é descrita como estádio
pupal, compreendendo o período de não alimentação
Interação vírus/vetor para pulgões (Hemiptera: Aphididae) e mosca-branca (Hemiptera: Aleyrodidae)
7
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
da ninfa até a emergência do adulto. A mosca-branca
é um inseto multivoltino, podendo apresentar muitas
gerações por ano, os principais fatores ambientais que
afetam o número de gerações da mosca-branca são a
temperatura e a disponibilidade de alimento. Bemisia
tabaci é considerada um complexo de pelo menos 40
espécies crípticas que apresentam diversidade genética
e biológica, as espécies do complexo Bemisia tabaci são
morfologicamente indistinguíveis, mas diferem entre si
em diversos aspectos incluindo a gama de hospedeiros,
a capacidade em causar desordens fisiológicas nas plan-
tas, atração a inimigos naturais, resposta à pesticidas e
diferentes capacidades na transmissão de vírus de plantas
(Gerling et al., 1986; Buckner et al., 2002; De Barro et
al., 2010; Stansly e Naranjo, 2010).
A mosca-branca, Bemisia tabaci Gennadius
(Aleyrodidae: Hemiptera) é uma das principais pragas
agrícolas gerando prejuízos em diversas culturas trans-
mitindo doenças virais, principalmente na África, onde a
cultura da mandioca atualmente tem a maior produção
sendo a cultura mais resistente às mudanças climáticas,
doenças virais como o African cassava mosaic virus trans-
mitidas pela mosca-branca causam perdas de 1 bilhão de
dólares anualmente na África. Além disso, a mosca-branca
está disseminada em todas as regiões do globo, exceto no
ártico, e pode atacar mais de 1000 espécies de vegetais
(Abd-Rabou e Simmons, 2012; Jacobson et al., 2018).
Os danos causados pela mosca-branca podem ser
diretos ou indiretos. Os danos diretos se relacionam à suc-
ção de seiva do floema e por injetar toxinas que provocam
desordens funcionais na planta hospedeira, implicando
em perdas na qualidade e na produtividade em várias
culturas agrícolas. Os danos indiretos são relacionados
à produção de “honeydew”, que serve como substrato
para o crescimento do fungo de cor preta denominado de
fumagina (Capnodium sp.), cobrindo a superfície foliar
impedindo a absorção de luz pelas folhas, reduzindo a
taxa fotossintética das plantas. Contudo, o principal dano
indireto da mosca-branca são os vírus por ela transmitidos
(Rojas et al., 2018).
A mosca-branca é descrita como vetor de mais
de 300 viroses onde cerca de 90%, pertencem ao gênero
Begomovirus. Destacam entre os begomovírus transmitidos
por mosca-branca, o Bean golden mosaic virus, Toma-
to golden mosaic virus e o African cassava mosaic virus.
Ambas as viroses, podem causar perdas de até 100% da
produção nessas culturas, principalmente, se a infec-
ção ocorrer na sua fase inicial. O manejo e controle de
doenças virais em mandioca dependem basicamente de
cultivares tolerantes. Com isso, novos genes alvos para
a resistência de vírus de plantas são essenciais para o
desenvolvimento de cultivares de mandioca resistente a
vírus por melhoramento convencional ou engenharia ge-
nética. Sequências completas de genomas de cloroplastos
são interessantes para entender as relações filogenéticas
entre diferentes grupos taxonômicos relacionados e para
aperfeiçoar o conhecimento sobre evolução das espécies.
O cloroplasto é um alvo comum para a replicação dos
vírus de plantas, e reciprocamente, os componentes do
cloroplasto também tem um papel ativo na defesa contra
vírus de plantas fazendo desta organela uma potencial
fonte para a descoberta de novos genes contra patógenos
invasores como os vírus de plantas. Com isso, muitos
fatores do cloroplasto têm sido identificados interagindo
com componentes virais, esses fatores estão envolvidos
na replicação viral, movimento, sintomas ou defesa da
planta, sugerindo que os vírus evoluem para interagir
com ocloroplasto (Navas-Castillo et al., 2011; Zabala et
al., 2015; Daniell et al., 2016; Zhao et al., 2016; Jacobson
et al., 2018; Rojas et al., 2018).
O Bean golden mosaic virus (BGMV) é o principal
vírus descrito em feijoeiro comum e é transmitido pela
mosca-branca. O BGMV provoca redução do crescimento
da planta, deformação, amarelecimento das folhas, de-
formação e redução do número de vagens, redução do
número e peso dos grãos. Em campo, os sintomas podem
ser observados a partir de 14 dias da emergência do
feijoeiro e quanto mais cedo ocorrer à infecção, maiores
serão os prejuízos à cultura. Epidemias da doença varia-
ram ao longo das últimas décadas, mas com ocorrência
frequente, principalmente em condições de veranicos e
após o cultivo da soja (Faria et al., 2000; Inoue-Nagata
et al., 2006).
O manejo de doenças virais mais comuns associa-
das a mosca-branca é baseado no controle deste inseto. A
mosca-branca é controlada principalmente pelo método
químico com o emprego de inseticidas sintéticos. Surtos
populacionais da mosca-branca são relatados em várias
regiões do Brasil e sempre estão associados ao alto grau
de polifagia da praga e a dificuldade de controle. Assim, o
manejo deste inseto praga não deve ser realizado apenas
na cultura principal, mas também deve envolver todo o
sistema produtivo. Em locais onde são cultivadas espé-
cies de plantas que servem como hospedeiros do vírus o
ano todo de modo sucessivo proporcionado pelo uso da
irrigação, os cuidados devem ser redobrados (Gilbertson
et al., 2015; Quintela et al., 2016). A mosca-branca tem
grande importância econômica na agricultura, devido
ao seu difícil controle e grande variedade de hospedei-
ros. Existem muitas táticas de controle que podem ser
integradas e avaliadas para reduzir os danos da praga e
impedir grandes surtos populacionais. No campo, o agri-
cultor basicamente tem feito o controle da mosca-branca
com a aplicação de inseticidas e em muitos casos, não
se baseiam na densidade populacional para este tipo de
controle. As aplicações são realizadas em caráter preven-
tivo e/ou curativo com inseticidas de amplo espectro e
de baixa eficácia, o que tem incitado várias aplicações
por cultivo resultando em resistência do inseto a muitos
inseticidas. Por ser transmissor de vírus, os agricultores
realizam a aplicação de inseticidas, porém, em culturas
como algodão, soja e tomate se usa os níveis de controle
para mosca-branca, entretanto, ao se relacionar a mos-
ca-branca como transmissora de virose, em tomate ou
feijão, apenas um inseto é capaz de disseminar a doença
de Oliveira, A. M. E. et al.
8
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
(Palumbo et al., 2001; Gusmão et al., 2005; Naranjo et
al., 2003; Erdogan et al., 2008; Gilbertson et al., 2015).
O manejo e o controle da mosca-branca nas últi-
mas décadas tem sofrido mudanças principalmente devido
ao aparecimento de resistência a muitos inseticidas. Com
isso, existe a necessidade de associação de diferentes
técnicas ou métodos de controle. No Brasil, os avanços no
manejo da mosca-branca ocorreram devido ao controle
legislativo e cultural, principalmente em tomate e feijão,
culturas que registram grandes prejuízos causados por
doenças virais (Palumbo et al., 2001; Nauen e Denholm,
2005; Inoue-Nagata et al., 2006).
Outros métodos de controle usados para a mos-
ca-branca são: escolha de época de cultivo o que pode
resultar na diminuição do uso de inseticidas. A eliminação
imediata dos restos de cultura, plantio de mudas/semen-
tes sadias e vigorosas, uso de barreiras vivas, controle
de plantas daninhas, o uso de variedades resistentes a
vírus. Outra ferramenta muito importante para o manejo
da mosca-branca é o controle biológico, são exemplos
de agentes naturais de controle da mosca-branca: os
fungos, os predadores e os parasitoides. Os gêneros As-
chersonia, Verticillium (Lecanicillium), Beauvariae Isaria
(Paecilomyces) são, comumente, associados à redução
populacional de mosca-branca ao redor do mundo. Os
predadores de Bemisia tabaci são importantes agentes de
regulação populacional da mosca-branca, sendo insetos
pertencentes às ordens Coleoptera, Diptera, Heteroptera,
Hymenoptera, e Neuroptera, além de aranhas e ácaros
(Ellsworth e Martinez-Carrillo, 2001; Faria e Wraight,
2001; Meekes et al., 2002; Oliveira et al., 2003; Cabanillas
e Jones, 2009).
Passos críticos em interações vírus-insetos como po-
tenciais alvos de controle
Os vetores de insetos desempenham um papel
crucial na determinação do alcance de um hospedeiro
na planta. A competência para a transmissão do vírus
é determinada por componentes genéticos e interações
moleculares específicas do vírus e vetor, e potencialmente
componentes da planta hospedeira retirados durante a
alimentação. O melhor conhecimento destas interações
e mecanismos de transmissão serão essenciais para o
desenvolvimento de medidas de controle mais efetivas no
futuro. Estratégias atualmente disponíveis para interferir
na transmissão do vírus por vetores incluem a resistência
genética do hospedeiro ao vírus e/ou insetos, inseticidas
e manejo integrado de pragas. As interações vírus-vetor
podem variar dependendo do modo de transmissão do
vírus que pode envolver as partes bucais de alimentação
(estiletes), o intestino anterior (semi-persistente) ou a
captação de vírus e circulação através do corpo do inseto
(persistente) (Bragard et al., 2013; Dietzgen et al., 2016).
Em outros insetos como mosquitos que transmitem Den-
gue, Zika, são utilizados métodos de controle fazendo
uma relação micróbio/vírus/vetor, os micróbios invadem
a população de mosquitos manipulando seu sistema re-
produtivo, gerando mosquitos não-infectados (Bourtzis
et al., 2014).
Nos últimos anos surgiu uma alternativa potencial
e estratégia eficaz para o controle de pulgões e mosca-
-branca na agricultura. O RNA interferente (RNAi) é uma
estratégia de silenciamento gênico pós-transcricional
na qual o RNA de fita dupla (dsRNA), correspondente
especificamente a um gene alvo é introduzido em um
organismo alvo. O RNAi é uma ferramenta poderosa
para resolver o problema dos agricultores com pragas
sugadoras de seiva, pois esta ferramenta é altamente
específica para o alvo. O mecanismo de silenciamento
mediado por RNAi pode ser dividido em três passos.
Primeiro, um dsRNA correspondente a um fragmento
de um gene alvo, expresso ou introduzido no citoplasma
da célula, que é digerida em pequenos RNAs de interfe-
rência dupla (siRNAs) pela ação de uma enzima RNase
III chamada Dicer; segundo, os duplexes de siRNA são
carregados no silenciamento induzido por RNA complexo
(RISC) e um filamento conhecido como a cadeia-guia, é
preferencialmente mantida enquanto a outra chamada
de cadeia de passageiros, está marcado para degradação;
terceiro, o RISC dirigido pela fita guia RNA, localiza o
mRNAs do gene alvo complementar à cadeia guia, estes
dois então se ligam um ao outro, levando à degradação
do mRNA alvo e bloqueio da tradução de mRNA (Siomi
e Siomi, 2009; Grover et al., 2019).
Pesquisas sobre RNAi mostram seu sucesso como
uma estratégia potencial de controle de afídeos e mosca-
-branca, que pode ser altamente específica para espécies e
favorável ao meio ambiente. Em pulgões o direcionamento
de RNAi da proteína da bainha estrutural (SHP), um com-
ponente fundamental do processo de endurecimento da
bainha por plantas transgênicas de cevada expressando
shp-dsRNA inibiram fortemente o comportamento alimen-
tar e reprodutivo de pulgões e afetaram negativamente
sua sobrevivência (Abdellatef et al., 2015). Em moscas-
-brancas o sucesso do fornecimento de dsRNA através da
via oral abriu possibilidades para o seu manejo através de
RNAi mediada por plantas. Até o momento, vários genes
foram alvejados em moscas brancas através de RNAi e
esses ensaios demonstraram seu potencial para o manejo
de moscas brancas em laboratório. O RNAi é cada vez
mais utilizado para estudos genômicos funcionais de
insetos vetores, incluindo gafanhotos, pulgões e tripes,
e para atingir proteínas que interagem com proteínas
virais. Essas análises são auxiliadas por recursos emer-
gentes de genoma e transcriptoma de insetos incluindo
os genomas do pulgão-da-ervilha (Acyrthosiphon pisum) e
pulgão-verde-do-pêssego (M. persicae). Análise de trans-
criptoma de vetores competentes na transmissão usando
sequenciamento de RNA e RT-PCR tem sido usado para
identificar a resposta de genes de defesa de insetos e
identificar a expressão em tecidos relevantes como no
intestino do inseto, glândula salivar e células do tecido
nervoso (Chen et al., 2015; Dietzgen et al., 2016).
Interação vírus/vetor para pulgões (Hemiptera: Aphididae) e mosca-branca (Hemiptera: Aleyrodidae)
9
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
Outra maneira pela qual o RNAi pode ser útil
no manejo de mosca-branca é como uma ferramenta de
pesquisa para investigar mecanismos de resistência a
inseticidas. Os inseticidas são mais comumente usados
em estufas, bem como em campos para controle de po-
pulações de mosca-branca, porém a rápida evolução da
resistência em moscas-brancas tornou ineficaz a maioria
dos tratamentos com inseticidas. O RNAi possui potencial
para resolver este problema, visando enzimas de desinto-
xicação na mosca-branca e aumentando a sensibilidade
da mosca-branca aos inseticidas. Com isso, a combinação
do controle químico e RNAi podem desenvolver uma
estratégia de controle mais estável. Além de direcionar
genes essenciais para a sobrevivência, o RNAi também
pode ser usado no manejo de afídeos e mosca-branca,
visando genes relacionados a processos metabólicos ou
comportamentais destes insetos, por exemplo, genes que
desempenham um papel no comportamento de busca
do hospedeiro, genes relacionados a endossimbiontes
no intestino da mosca-branca e genes relacionados a
mecanismos de resistência a inseticidas (Yu et al., 2016;
Dângelo et al., 2018; Grover et al., 2019). Em um estudo
se utilizou uma estratégia indireta para reduzir a carga
de Bean golden mosaic virus (BGMV) na mosca-branca.
Para isso foi desenvolvido um feijão geneticamente mo-
dificado (GM) que é imune ao BGMV pelo silenciamen-
to do gene rep viral através de RNAi. Isso resultou em
uma forte redução na quantidade de DNA de BGMV em
moscas-brancas que se alimentam de plantas GM em
comparação com insetos que se alimentam de plantas
não-GM por um período de 4 (-52%) e 8 (−84%) dias
(De Paula et al., 2015).
Apesar da tecnologia de RNAi ser atual, já foi re-
latado o primeiro caso de população de lagarta-da-raiz do
milho (Diabrotica virgifera virgifera) resistente ao dsRNA.
A caracterização da eficiência do RNAi nesta população
mostrou que o mecanismo de resistência foi relacionado
à captação celular de dsRNA e que os insetos resistentes
a RNA foram resistentes a todos os dsRNAs apesar disto,
o estudo relatou que esta população resistente a RNAi
ainda era suscetível a toxinas Bt, indicando que a agre-
gação de tecnologias podem ser benéficas para evitar o
rápido desenvolvimento de resistência nas populações
(Khajuria et al., 2018).
Considerações finais
A aplicação de tecnologias moleculares na inves-
tigação de interações vírus-vetor fornecerá maior ajuda
no controle das doenças virais no futuro. As interações
proteína-proteína entre os vírus das plantas e seus insetos
vetores são uma interface molecular essencial que deter-
mina a aquisição em plantas hospedeiras infectadas e a
transmissão para outros hospedeiros. A aparente especifi-
cidade na transmissão destas interações em ambos os vírus
vegetais persistentes e não-persistentes abre caminhos
para a interferência e controle das populações vetoriais,
bem como a transmissão do vírus. A crescente aplicação
de tecnologias tem o potencial de contribuir significati-
vamente para a identificação e validação de proteínas
de insetos que interagem com os vírus. A tecnologia de
RNAi que é uma alternativa promissora para a proteção
de plantas contra a disseminação de doenças virais por
pulgões e mosca-branca, porém, é importante aliar novas
tecnologias com outras práticas de controle utilizadas no
manejo integrado de pragas, pois as mutações genéticas
em afídeos e mosca-branca podem desenvolver resistên-
cia nestes insetos tanto a inseticidas quanto inclusive a
tecnologia de RNAi.
Referências
Abdellatef, E.; Wil, T.; Koch, A.; Imani, J.; Vilcinskas, A.; Kogel, K-H.
2015. Silencing the expression of the salivary sheath protein causes
transgenerational feeding suppression in the aphid Sitobion avenae.
Plant Biotechnology Journal, 13 (6): 849– 857. doi: 10.1111/pbi.12322
Abd-Rabou, S.; Simmons, A. M. 2012. Survey of Reproductive Host
Plants of Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) in Egypt, Including
New Host Records. Entomological News, 121 (5): 456–465. doi:
10.315/021.121.0507
Anderson, P. K. Cunningham, A. A.; Patel, N. G.; Morales, F. J.; Epstein,
P. R.; Daszak, P. 2004. Emerging infectious diseases of plants: Pathogen
pollution, climate change and agrotechnology drivers. Trends in Ecology
and Evolution, 19 (10): 535–544. doi: 10.1016/j.tree.2004.07.021
Blua, M. J.; Perring, T. M.; 1994. Madore, M. A. Plant virus-induced
changes in aphid population development and temporal fluctuations
in plant nutrients. Journal of Chemical Ecology, 20 (3): 691–707. doi:
10.1007/BF02059607
Boquel, S.; Giordanengo, P.; Ameline, A. 2011. Divergent effects of PVY-
infected potato plant on aphids. European Journal of Plant Pathology,
129 (4): 507–510. doi: 10.1007/s10658-010-9732-8
Bourtzis, K.; Dobson, S. L.; Xi, Z., Rasgon, J. L.; Calvitti, M.; Moreira,
L. A.; Bossin, H. C.; Moretti, R.; Baton, L. A.; Hughes, G. L. 2014.
Harnessing mosquito–Wolbachia symbiosis for vector and disease control.
Acta tropica, 132: S150-S163. doi: 10.1016/j.actatropica.2013.11.004
Bragard, C.; Caciagli, P.; Lemaire, O.; Lopez-Moya, J.; MacFarlane, S.;
Peters, D.; Susi, P.; Torrance, L. 2013. Status and Prospects of Plant
Virus Control Through Interference with Vector Transmission. Annual
Review of Phytopathology, 51 (1): 177–201. doi: 10.1146/annurev-
phyto-082712-102346
Buckner, J. S. freeman, T. P.; Ruud, R. L.; Chu, C-c.; Henneberry, T.
J. 2002. Characterization and functions of the whitefly egg pedicel.
Archives of Insect Biochemistry and Physiology, 49 (1): 22–33. doi:
10.1002/arch.10006
Cabanillas, H. E.; Jones, W. A. 2009. Pathogenicity of Isaria sp.
(Hypocreales: Clavicipitaceae) against the sweet potato whitefly B
biotype, Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae). Crop Protection, 28
(4): 333–337. doi: 10.1016/j.cropro.2008.11.015
Casteel, C. L. Yang, C.; Nanduri, A. C.; De Jong, H. N.; Whitham, S. A.;
Jander, G. 2014. The NIa-Pro protein of Turnip mosaic virus improves
growth and reproduction of the aphid vector, Myzus persicae (green
peach aphid). Plant Journal, 77 (4): 653–663. doi: 10.1111/tpj.12417
de Oliveira, A. M. E. et al.
10
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
Casteel, C. L. De Alwis, M,; Bak, A.; Dong, H.; Whitham, S. A.; Jander,
G. 2015. Disruption of Ethylene Responses by Turnip mosaic virus
Mediates Suppression of Plant Defense against the Green Peach Aphid
Vector. Plant Physiology, 169: 209-215. doi: 10.1104/pp.15.00332
Castle, S. J.; Berger, P. H. 1993. Rates of growth and increase of Myzus
persicae on virus-infected potatoes according to type of virus-vector
relationship. Entomologia Experimentalis et Applicata, 69 (1): 51–60.
Chen, A. Y. S. Walker, G. P.; Carter, D.; Ng, J. C. K. 2011. A virus capsid
component mediates virion retention and transmission by its insect
vector. Proceedings of the National Academy of Sciences,108 (40):
16777–16782. doi: 10.1073/pnas.1109384108
Chen, Q. Wang, H.; Ren, T.; Xie, L.; Wei, T. 2015. Interaction between
non-structural protein Pns10 of rice dwarf virus and cytoplasmic actin
of leafhoppers is correlated with insect vector specificity. Journal of
General Virology, 96 (4): 933–938. doi: 10.1099/jgv.0.000022
Cicero, J. M.; Brown, J. K. 2011. Functional Anatomy of Whitefly Organs
Associated With Squash Leaf Curl Virus (Geminiviridae: Begomovirus)
Transmission by the B Biotype of Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae).
Annals of the Entomological Society of America, 104 (2): 261–279.
doi: 10.1603/AN10075
Dângelo, R. A. C. Michereff-Filho, M.; Campos, M. R.; da Silva, P.
S.; Guedes, R. N. C. 2018. Insecticide resistance and control failure
likelihood of the whitefly Bemisia tabaci (MEAM1; B biotype): a
Neotropical scenario. Annals of Applied Biology, 172 (1): 88–99. doi:
10.1111/aab.12404
Daniell, H. Lin, C-S.; Yu, M.; Chang, W-J. 2016. Chloroplast genomes:
Diversity, evolution, and applications in genetic engineering. Genome
Biology, 17:1–29. doi: 10.1186/s13059-016-1004-2
De Barro, P. J.; liu, S-S.; Boykin, L. M.; Dinsdale, A. B. 2011. Bemisia
tabaci : A Statement of Species Status. Annual Review of Entomology,
56 (1):1–19. doi: 10.1146/annurev-ento-112408-085504
De Paula, N. T.; De Faria, J. C.; Aragão, F. J. L. 2015. Reduction of viral
load in whitefly (Bemisia tabaci Gen.) feeding on RNAi-mediated bean
golden mosaic virus resistant transgenic bean plants. Virus Research,
210: 245–247. doi: 10.1016/j.virusres.2015.08.012
Dietzgen, R. G.; Mann, K. S.; Johnson, K. N. 2016. Plant virus-insect
vector interactions: Current and potential future research directions.
Viruses, 8 (11): 1–21. doi: 10.3390/v8110303
Döring, T. F.; Chittka, L. 2007. Visual ecology of aphids—a critical review
on the role of colours in host finding. Arthropod-Plant Interactions, 1
(1): 3–16. doi: 10.1007/s11829-006-9000-1
Eigenbrode, S. D.; Ding, H.; Shiel, P.; Berger, P. H. 2002. Volatiles from
potato plants infected with potato leafroll virus attract and arrest the
virus vector, Myzus persicae (Homoptera: Aphididae). Proceedings of
the Royal Society B: Biological Sciences, 269 (1490):455–460. doi:
10.1098/rspb.2001.1909
Eigenbrode, S. D.; Bosque-Pérez, N. A.; Davis, T. S. 2017. Insect-Borne
Plant Pathogens and Their Vectors: Ecology, Evolution, and Complex
Interactions. Annual Review of Entomology, 63 (1): 169–191. doi:
10.1146/annurev-ento-020117- 043119
Ellsworth, P. C.; Martinez-Carrillo, J. L. 2001. IPM for Bemisia tabaci:
A case study from North America. Crop Protection, 20 (9): 853–869.
doi: 10.1016/S0261-2194(01)00116-8
Erdogan, C. Moores, D. G.; Gurkan, M. O.; Gorman, K. J.; Denholm,
I. 2008. Insecticide resistance and biotype status of populations of the
tobacco whitefly Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) from Turkey.
Crop Protection, 27; 600–605. doi: 10.1016/j.cropro.2007.09.002
Faria, J. C.; Bezera, I. C.; Zerbini, F. M.; Ribeiro, S. G.; Lima, M. F. 2000.
Situação Atual Das Geminiviroses no Brasil. Fitopatologia Brasileira,
25:125-137.
Faria, M.; Wraight, S. P. 2001. Biological control of Bemisia tabaci
with fungi. Crop Protection, 20 (9): 767–778. doi: 10.1016/S0261-
2194(01)00110-7
Martin, B.; Collar, J. L.; Tjallingii, W. F.; Fereres, A. 1997. Intracellular
ingestion and salivation by aphids may cause the acquisition and
inoculation of non-persistently transmitted plant viruses. Journal of
General Virology, 78 (10): 2701–2705. doi: 10.1099/0022-1317-78-
10-2701
Gadhave, K. R. Dutta, B.; Coolong, T.; Srinivasan, R. 2019. A non-
persistent aphid-transmitted Potyvirus differentially alters the vector and
non-vector biology through host plant quality manipulation. Scientific
Reports, 9 (1): 1–12. doi: 10.1038/s41598-019-39256-5
Gerling, D.; Horowitz, A. R. 1986. Baumgaertner, J. Autecology of
Bemisia tabaci. Agriculture, Ecosystems and Environment, 17: 5–19.
Pakkianathan, B. C.; Kontsedalov, S.; Lebedev, G.; Mahadav, A.; Zeidan,
M.; Czosnek, H.; Ghanim, M. 2015. Replication of Tomato Yellow Leaf
Curl Virus in Its Whitefly Vector, Bemisia tabaci. Journal of Virology,
89 (19): 9871-9803. doi: 10.1128/JVI.00779-15
Ghanim, M.; Morin, S.; Czosnek, H. 2001. Rate of Tomato yellow leaf
curl virus translocation in the Circulative Transmission Pathway of its
Vector, the Whitefly Bemisia tabaci. Phytopathology, 91 (2): 188–196.
doi: 10.1094/PHYTO.2001.91.2.188
Gibbs, A. J. Ohshima, K.; Phillips, M. J.; Gibbs, M; J. 2008. The
Prehistory of Potyviruses: Their Initial Radiation Was during the Dawn of
Agriculture. Plos One, 3 (6): e2523. doi: 10.1371/journal.pone.0002523
Gilbertson, R. L. Batuman, O.; Webster, C. G.; adkins, S. 2015. Role of
the Insect Supervectors Bemisia tabaci and Frankliniella occidentalis
in the Emergence and Global Spread of Plant Viruses. Annual Review
of Virology, 2: 67–93. doi: 10.1146/annurev-virology-031413-085410
Glasa, M. Kúdela, O.; Marie-Jeanne, V.; Quiot, J. B. 2007. Evidence of a
Naturally Occurring Recombinant Isolate of Plum pox virus from Slovakia.
Plant Disease, 85 (8): 920–920. doi: 10.1094/PDIS.2001.85.8.920C
Gray, S.; Cilia, M.; Ghanim, M. 2014. Circulative, “Nonpropagative”
virus transmission: An orchestra of virus-, insect-, and plant-derived
instruments. Advances in Virus Research, 89:141-189. doi: 10.1016/
B978-0-12-800172-1.00004-5
Gray, S.; Gildow, F. E. L. 2003. Luteovirus-Aphid Interactions. Annual
Review of Phytopathology, 41: 539–566. doi: 10.1146/annurev.
phyto.41.012203.105815
Grover, S. Jindal, V.; Banta, G.; Taning, C. N. T.; Smagghe, G.; Christiaens,
O. 2019. Potential of RNA interference in the study and management
of the whitefly, Bemisia tabaci. Archives of Insect Biochemistry and
Physiology, 100 (2): 1–17. doi: 10.1002/arch.21522
Gupta, V. 2012. Aphids on the world’s crops. An identification
and information guide. Oriental Insects, 35:104–104. doi:
10.1080/00305316.2001.10417292
Gusmão, M. R.; Picanço, M. C.; Zanuncio, J. c.; Silva, D. J. H.; Barrigossi,
J. A. F. 2005. Standardised sampling plan for Bemisia tabaci (Homoptera:
Aleyrodidae) in outdoor tomatoes. Scientia Horticulturae, 103 (4):
403–412. doi: 10.1016/j.scienta.2004.04.005
Hill, J. H.; Whitham, S. A. 2014. Control of Virus Diseases in Soybeans.
Advances in Virus Research, 90: 355-390. doi: 10.1016/B978-0-12-
801246-8.00007-X
Interação vírus/vetor para pulgões (Hemiptera: Aphididae) e mosca-branca (Hemiptera: Aleyrodidae)
11
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
Hogenhout, S. A.; Ammar, E-D.; Whitfield, A. E.; Redinbaugh, M. G.
2008. Insect Vector Interactions with Persistently Transmitted Viruses.
Annual Review of Phytopathology, 46: 327–359. doi: 10.1146/annurev.
phyto.022508.092135
Hoh, F.; Uzest, M.; Drucker, M.; Plisson-Chastang, C.; Bron, P.; Blanc,
S.; Dumas, C. 2010. Structural Insights into the Molecular Mechanisms
of Cauliflower Mosaic Virus Transmission by Its Insect Vector. Journal
of Virology, 84 (9): 4706–4713. doi: 10.1128/JVI.02662-09
Inoue-Nagata, A. K.; Navas-Castillo, J.; Melo, P. C. T.; Avila, A. C. de.
2006. Busca por Tomato yellow leaf curl virus e Tomato yellow leaf curl
Sardinia virus em tomateiros. Horticultura Brasileira, 22 (4): 799–800.
doi: 10.1590/S0102-05362004000400027.
Ivanov, K. I.; Eskelin, K.; Löhmus, A.; Mäkinen, K. 2014. Molecular and
cellular mechanisms underlying potyvirus infection. Journal of General
Virology, 95: 1415–1429. doi: 10.1099/vir.0.064220-0
Jacobson, A. L.; Duffy, S.; Sseruwagi, P. 2018. Whitefly-transmitted
viruses threatening cassava production in Africa. Current Opinion in
Virology, 33: 167–176. doi: 10.1016/j.coviro.2018.08.016
Kalleshwaraswamy, C. M.; Kumar, N. K. K. 2008. Transmission Efficiency
of Papaya ringspot virus by Three Aphid Species. Phytopathology, 98
(5): 541–546. doi: 10.1094/PHYTO-98-5-0541
Kasprowicz, L.; Gaynor, M.; Jon, P.; Brian, F. 2008. Spatial and
temporal dynamics of Myzus persicae clones in fields and suction
traps. Agricultural and Forest Entomology, 10 (2): 91–100. doi:
10.1111/j.1461-9563.2008.00365.x
Khajuria, C.; Ivashuta, S.; Wiggins, E.; Flagel, L.; Moar, W.; Pleau, M.;
Miller, K.; Zhang, Y.; et al. 2018. Development and characterization of
the first dsRNA-resistant insect population from western corn rootworm,
Diabrotica virgifera virgifera LeConte. PLoS ONE, 13 (5): 1–19. doi:
10.1371/journal.pone.0197059
Krause-Sakate, R.; Fakhfakh, H.; Peypelut, M.; pavan, M. A.; Zerbini, F.
M.; Marrakchi, M.; Candresse, T.; Le Gall, O. 2004. A naturally occurring
recombinant isolate of Lettuce mosaic virus. Archives of Virology, 149:
191–197. doi: 10.1007/s00705-003-0201-y
Costa, E. M. R.; Marchese, A.; maluf, W.R.; Silva, A. A. 2014. Resistência
de genótipos de couve-manteiga ao pulgão-verde e sua relação com a
cerosidade foliar. Revista Ciência Agronômica, 45: 146–154.
Mauck, K. E.; Chesnais, Q.; Shapiro, L. R. 2018. Evolutionary
Determinants of Host and Vector Manipulation by Plant Viruses. Advances
in Virus Research. 101: 189-250. doi: 10.1016/bs.aivir.2018.02.007
Mauck, K. E.; De Moraes, C. M.; Mescher, M. C. 2014. Biochemical and
physiological mechanisms underlying effects of Cucumber mosaic virus
on host-plant traits that mediate transmission by aphid vectors. Plant,
Cell and Environment, 37 (6):1427–1439. doi: 10.1111/pce.12249
Mauck, K.; Bosque-Pérez, N. A.; Eigenbrode, S. D.; De Moraes, C. M.;
Mescher, M. C. 2012. Transmission mechanisms shape pathogen effects
on host-vector interactions: Evidence from plant viruses. Functional
Ecology, 26 (5): 1162–1175. doi: 10.1111/j.1365-2435.2012.02026.x
Mauck, K. E.; De Moraes, C. M.; Mescher, M. C. 2010. Deceptive chemical
signals induced by a plant virus attract insect vectors to inferior hosts.
Proceedings of the National Academy of Sciences, 107 (8): 3600–3605.
doi: 10. 10.1073/pnas.0907191107
Meekes, E. T. M.; Fransen, J. J.; Van Lenteren, J. C. 2002. Pathogenicity of
Aschersonia spp. against whiteflies Bemisia argentifolii and Trialeurodes
vaporariorum. Journal of Invertebrate Pathology, 81: 1–11, doi: 10.1016/
S0022-2011 (02)00150-7
Miller, G. L.; Foottit, R. G. 2017. The Taxonomy of Crop Pests : The
Aphids. Insect Biodiversity: Science and Society, 1: 627–639. doi:
10.1002/9781118945568.ch20
Moran, N. A. 1992. The Evolution Of Aphid Life Cycles. Annual Review of
Entomology, 37: 321–348. doi: 10.1146/annurev.en.37.010192.001541
Moreno, A.; Tjallingii, W. F.; Fernandez-Mata, G.; Fereres, A. 2019.
Communication Differences in the mechanism of inoculation between
a semi-persistent and a non-persistent aphid-transmitted plant virus.
Journal of General Virology, 2012: 662–667. doi: 10.1099/vir.0.037887-
0
Moriones, E.; Navas-Castillo, J. 2000. Tomato yellow leaf curl virus, an
emerging virus complex causing epidemics worldwide. Virus Research,
71: 123–134. doi: 10.1016/S0168-1702 (00)00193-3
Naranjo, S. E.; Chu, C.-C.; Henneberry, T. J. 2003. Economic injury
levels for Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae) in cotton: impact
of crop price, control costs, and efficacy of control. Crop Protection, 15
(8): 779–788. doi: 10.1016/S0261-2194 (96)00061-0
Nauen, R.; Denholm, I. 2005. Resistance of insect pests to neonicotinoid
insecticides: Current status and future prospects. Archives of Insect
Biochemistry and Physiology, 58 (4): 200–215, 2005. doi: 10.1002/
arch.20043
Navas-Castillo, J.; Fiallo-Olivé, E.; Sánchez-Campos, S. 2011.
Emerging Virus Diseases Transmitted by Whiteflies. Annual
Reveiew of Phytopathology, 49: 219-248. doi: 10.1146/annurev-
phyto-072910-095235
Ng, J. C. K.; Falk, B. W. 2006. Virus-Vector Interactions Mediating
Nonpersistent and Semipersistent Transmission of Plant Viruses.
Annual Review of Phytopathology, 44: 183–212. doi: 10.225./annurev.
phyto.44.070505.143325
Ng, J. C. K.; Perry, K. L. 2004. Transmission of plant viruses by aphid
vectors. Molecular Plant Pathology, 5 (6): 505–511. doi: 10.1111/j.1364-
3703.2004.00240.x
Oliveira, M. R. V. de; Amancio, E.; Laumann, R. A.; Gomes, L de O.
2003. Natural enemies of Bemisia tabaci (Gennadius) B biotype and
Trialeurodes vaporariorum (Westwood) (Hemiptera: Aleyrodidae) in
Brasília, Brazil. Neotropical Entomology, 32 (1): 151–154. doi: 10.1590/
S1519-566X2003000100023.
Palumbo, J. C.; Horowitz, A. R.; Prabhaker, N. 2001. Insecticidal control
and resistance management for Bemisia tabaci. Crop Protection, 20
(9): 739–765. doi: 10.1016/S0261-2194 (01)00117-X
Pirone, T., P.; Perry, K., L. 2002. Aphids : Non-persistent Transmission.
Advances in Botanical Research, 36: 1-19. doi: 10.1016/S0065-2296
(02)36056-7
Quintela, E. D.; Abreu, A. G.; lima, J. F. dos S.; Mascarin, G. M.; Santos,
J. B. dos. 2016. Reproduction of the whitefly Bemisia tabaci (Hemiptera:
Aleyrodidae) B biotype in maize fields (Zea mays L.) in Brazil. Pest
management science, 72 (1): 2181–2187. doi: 10.1002/ps.4259
Revers, F.; García, J. A. 2015. Molecular biology of potyviruses. Academic
Press, 92: 101-199. doi: 10.1016/bs.aivir.2014.11.006
Rojas, M. R.; Macedo, M. A.; Maliano, M. R.; Soto-Aguilar, M.; Souza, J.
O.; Briddon, R. W.; Kenyon, L.; Bustamante, R. F. R. et al. 2018. World
Management of Geminiviruses. Annual Review of Phytopathology, 56:
637–677. doi: 10.1146/annurev-phyto-080615-100327
de Oliveira, A. M. E. et al.
12
Cad. Ciênc. Agrá., v. 11, p. 01–12, 2019. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
Sheveleva, A.; Ivanoc, P.; Gasanova, T.; Osipov, G.; Chirkov, S. 2018.
Sequence Analysis of Plum pox virus Strain C Isolates from Russia
Revealed Prevalence of the D96E Mutation in the Universal Epitope and
Interstrain Recombination Events. Viruses, 10 (9): 450. doi: 10.3390/
v10090450
Sicard, A.; Zeddam, J-L.; Yvon, M.; Michalakis, Y.; Gutiérrez, S.; Blanc,
S. 2015. Circulative Nonpropagative Aphid Transmission of Nanoviruses:
an Oversimplified View. Journal of Virology, 89 (19): 9719–9726. doi:
10.1128/JVI.00780-15
Silva, A. K. F.; Santos, C. D. G.; Nascimento, A. K. Q. 2010. Transmissão
de begomovírus de plantas daninhas para tomateiros pela mosca-
branca. Planta Daninha, 28 (3): 507–514. doi: 10.1590/S0100-
83582010000300007
Singh, G.; Singh, R. 2016. Review Article Distribution of Aphis Spiraecola
Patch 1914. International Journal of Recent Advances in Multidisciplinary
Research, 3 (12): 2100-2111.
Siomi, H.; Siomi, M. C. 2009. On the road to reading the RNA-
interference code. Nature, 457: 396–404. doi: 10.1038/nature07754
Srinivasan, R.; Alvarez, J. M.; Eigenbrode, S. D.; Bosque-pérez, N. A.
2009. Influence of Hairy Nightshade Solanum sarrachoides (Sendtner)
and Potato leafroll virus (Luteoviridae: Polerovirus ) on the Host
Preference of Myzus persicae (Sulzer) (Homoptera: Aphididae).
Environmental Entomology, 35 (2): 546–553. doi: 10.1603/0046-
225X-35.2.546
Stansly, P. A.; Naranjo, S. E. 2010. Bemisia: Bionomics and Management
of a Global Pest. New York, Springer. doi: 10.1007/978-90-481-2460-2
Stewart, L. R.; Medina, V.; Tian, T.; Turina, M.; Falk, B. W.; Ng, J. C. 2010.
A Mutation in the Lettuce Infectious Yellows Virus Minor Coat Protein
Disrupts Whitefly Transmission but Not In Planta Systemic Movement.
Journal of Virology, 84 (23): 12165-12173. doi: 10.1128/JVI.01192-10
Syller, J. 2006. The roles and mechanisms of helper component
proteins encoded by potyviruses and caulimoviruses. Physiological
and Molecular Plant Pathology, 67 (3): 119–130, 2006. doi: 10.1016/j.
pmpp.2005.12.005
Wang, L. L.; Wei, X. M.; Ye, X. D.; Xu, H. X.; Zhou, X. P.; Liu, S. S.; Wang,
X. W. 2014. Expression and functional characterisation of a soluble form
of Tomato yellow leaf curl virus coat protein. Pest Management Science,
70 (10): 1624-1631. doi: 10.1002/ps.3750
Whitfield, A. E.; Falk, B. W.; Rotenberg, D. 2015. Insect vector-mediated
transmission of plant viruses. Virology, 479–480: 278–289. doi:
10.1016/j.virol.2015.03.026
Yu, X. D.; Liu, Z. C.; Huang, S. L.; Chen, Z. Q.; Sun, Y. W.; Duan, P. F.; Ma,
Y. Z.; Xia, L. Q. 2016. RNAi-mediated plant protection against aphids.
Pest Management Science, 72 (6): 1090-1098. doi: 10.1002/ps.4258
Zabala, M. de T.; Littlejohn, G.; Jayaraman, S.; Studholme, D.; Bailey, T.;
Lawson, T.; Tillich, M.; Licht, D.; Bölter, B.; Delfino, L. 2015. Chloroplasts
play a central role in plant defence and are targeted by pathogen
effectors. Nature Plants, 1 (6): 15074. doi: 10.1038/NPLANTS.2015.74
Zhang, T.; Luan, J. B.; Qi, J. F.; Huang, C. J.; Li, M.; Zhou, X. P.; Liu, S. S.
2012. Begomovirus-whitefly mutualism is achieved through repression
of plant defences by a virus pathogenicity factor. Molecular Ecology, 21
(5): 1294-1304. doi: 10.1111/j.1365-294X.2012.05457.x
Zhao, J.; Zhang, X.; Hong, Y.; Liu, Y. 2016. Chloroplast in plant-
virus interaction. Frontiers in Microbiology, 7: 1565. doi: 10.3389/
fmicb.2016.01565
Zuñiga, E.; Guttierez, P. A.2002 Inverno com pulgões. Revista Cultivar,
2002.
