Eficácia da ação antimicrobiana do extrato de própolis de abelha jataí (
Tetragonisca
angustula
) em bactérias
Gram-positivas e Gram-negativas
Diego Groto Barreiras
1
, Flávia Montanari Ruiz
2
, José Erick Galindo Gomes
3
, Bruna Maria Salotti de Souza
4
*
Resumo
A própolis é produzida pelas abelhas e corresponde a um material proveniente da coleta de secreções resinosas ve- getais,
com adição de enzimas salivares e cera na composição do produto final, são atribuídas diversas propriedades biológicas a
própolis, dentre elas um potencial de atividade antimicrobiana que vem sendo amplamente estudada, uma vez que, a
descoberta de princípios ativos antibacterianos, trouxe significativos avanços para a área da saúde. O presente trabalho teve
por objetivo avaliar a eficácia antimicrobiana de seis diferentes concentrações de extrato de própolis de abelha Jataí em
bactérias Gram-positivas e Gram-negativas, para isso foram coletadas 20 amostras de
própolis, produzidas em meliponários
localizados em Uchoa - SP e Tabapuã - SP, nos meses de dezembro 2018 a março
de 2019. O extrato hidroetanólico mostrou
efetividade antimicrobiana frente aos micro-organismos Gram-positivos e Gram-negativos testados, onde E. coli e P.
aeruginosa foram sensíveis a quatro das seis concentrações e a CIM foi de 125 µg/mL, já a K. pneumoniae apresentou maior
sensibilidade entre as cepas Gram-negativas, assim como as três bactérias Gram-positivas, tiveram inibição de crescimento
por cinco das concentrações testadas e CIM de 62,5 µg/ mL. Dessa forma foi possível concluir que o extrato hidroetanólico da
própolis de abelha Jataí apresentou substâncias capazes de inibir o crescimento de todas as bactérias testadas e os baixos
valores de CIM indicam uma promissora possibilidade de uso deste material biológico como alternativa ao uso de
antibióticos, contribuindo também para a redução da resistência microbiana.
Palavras-chave
: Antibióticos. Antimicrobianos naturais. Resistência bacteriana. Saúde Pública.
Effectiveness of antimicrobian action of jataí bee (
Tetragonisca angustula
) propolis extract
in Gram-positive
and Gram-negative bacteria
Abstract
Propolis is produced by bees and corresponds to a material derived from the collection of resinous plant secretions, with the
addition of salivary enzymes and wax in the final product composition. Propolis is attributed several biolo- gical properties,
among them a potential for antimicrobial activity that has been It has been widely studied, since the discovery of antibacterial
active ingredients has brought significant advances in healthcare. The present work aimed to evaluate the antimicrobial efficacy
of six different concentrations of Jataí bee propolis extract in Gram-positive and
Gram-negative bacteria. Twenty propolis
samples were collected from meliponaria located in Uchoa - SP and Tabapuã.
SP from December 2018 to March 2019.
Hydroethanolic extract showed antimicrobial effectiveness against the Gram-
-positive and Gram-negative microorganisms tested, where E. coli and P. aeruginosa were sensitive to four of the six
concentrations and to MIC was 125 µg / mL, whereas K. pneumoniae showed higher sensitivity among Gram-negative strains, as
well as the three Gram-positive bacteria, had growth inhibition by five of the tested concentrations and MIC of 62.5 µg / mL.
Thus, it was concluded that the hydroethanolic extract of Jataí bee propolis presented substances
1Centro Universitário do Norte Paulista. São José do Rio Preto, SP. Brasil.
http://orcid.org/000-0002-7161-1883
2Centro Universitário do Norte Paulista. São José do Rio Preto, SP. Brasil.
http://orcid.org/000-0001-9697-9783
3Centro Universitário do Norte Paulista. São José do Rio Preto, SP. Brasil.
http://orcid.org/000-0001-5444-8714
4Universidade Federal de Minas Gerais. Belo Horizonte, MG. Brasil.
http://orcid.org/0000-0002-6176-2426
*Autor para correspondência: salottibm@yahoo.com.br
Recebido para publicação em 01 de novembro de 2019. Aceito para publicação em 04 de janeiro de 2020.
e-ISSN: 2447-6218 /
ISSN: 2447-6218. Atribuição CC BY.
CADERNO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
Agrarian Sciences Journal
2
Barreiras, D. G. et al.
capable of inhibiting the growth of all bacteria tested and the low MIC values indicate a promising possibility of using this
biological material as an alternative to the use of antibiotics. for reducing microbial resistance.
Keywords
: Antibiotics. Natural antimicrobials. Bacterial resistance. Public health.
Introdução
Amplamente distribuída no território brasileiro, a
meliponínea da espécie Tetragonisca angustula, conhe- cida
popularmente por Jataí, é uma das espécies mais abundantes
nos neotrópicos. É considerada uma espécie de pequeno
porte, importante para os ecossistemas de- vido seu alto
potencial polinizador e considerada alvo de pesquisas
cientificas pela produção de mel e própolis com relevantes
propriedades medicinais (Jacob et al., 2019; Nogueira-
Neto, 1997).
uma alta proliferação de “superbactérias” e, no futuro,
diminuir ou mesmo eliminar as chances de tratamento
eficaz de doenças desses patógenos multirresistentes (Cho e
Tasho, 2016).
Com base no exposto, o presente trabalho teve por
objetivo avaliar a eficácia antimicrobiana de seis di- ferentes
concentrações de extrato de própolis de abelha
Jataí
(Tetragonisca angustula) em bactérias Gram-positivas
e Gram-
negativas.
A própolis é formada pela mistura de secreções de
árvores e plantas coletadas por abelhas com pólen e
enzimas, apresentando composição que depende da origem
geográfica e botânica, estação de coleta e con- dições
climáticas (Vasilaki et al., 2019). Além disso, a própolis
contém uma alta concentração de terpenóides
que possuem
efeitos bacteriostáticos e bactericidas e atua
como agente
antimicrobiano, sensibilizando a camada fosfolipídica das
células, o que promove um aumento da permeabilidade e
perda de componentes intracelulares, levando a morte das
células (Salazar et al., 2018).
Material e Métodos
Coleta de amostras
Foram coletadas 20 amostras de própolis de abelha
Jataí, produzidas em meliponários localizados em Uchoa -
SP e Tabapuã - SP em caixas do tipo AF, nos meses de
dezembro 2018 a março de 2019. Durante as coletas nos
apiários, foram feitos os registros referentes à localização,
condições do enxame, floradas, condições climáticas durante
a coleta e demais observações per- tinentes que pudessem
interferir na característica da própolis coletada.
A própolis foi descrita por sua capacidade ini-
bitória da multiplicação de bactérias Gram-positivas, não
possuindo potencialmente a mesma intensidade nas
bactérias Gram-negativas, provavelmente devido à
complexidade química de sua parede celular (Nogueira e
Miguel, 2009; Orsi, 2000).
Após coleta até a preparação do extrato, a própolis
foi
acondicionada em frascos estéreis e armazenados à
temperatura de 5 +/-3°C. Posteriormente, as amostras foram
inspecionadas para retirada de impurezas como
madeira,
abelhas mortas e ceras e mantidas à temperatura
de -4°C até o
momento do preparo do extrato etanólico.
No ano de 2019 foi apresentada a estimativa de
que aproximadamente 14% dos indivíduos hospi- talizados
ou submetidos a alguma intervenção médica venham a
adquirir infecções hospitalares e dentre os
micro-organismos
envolvidos com maior incidência estão os Gram-negativos
como Escherichia coli, Klebisiela pneu- moniae e
Pseudomonas aeruginosa e os micro-organismos
Gram-
positivos oportunistas de importância clínica que
destacam-
se, Staphylococcus aureus, Enterococcus faecalis
e Bacillus
subtilis (Beraldo e Souza, 2019, Brasil, 2004).
Preparação do Extrato Hidroetanólico de Própolis
Os extratos hidroetanólicos da própolis foram
produzidos pelo padrão oficial para o extrato conforme
metodologia descrita na Instrução Normativa nº 3, de
19/01/2001, do Departamento de Inspeção de Produtos
de
Origem Animal, do Ministério da Agricultura, Pecuária
e
Abastecimento-MAPA, com maceração a frio de 300 g de
própolis bruta em 700 mL de etanol 70% PA, sendo
as 20
amostras misturadas em um extrato (Brasil, 2001).
Com a finalidade de tratamento das doenças infec-
ciosas tem-se observado o uso excessivo e sem cuidadosa
avaliação de diversos grupos de antimicrobianos, tornando
propício o desenvolvimento de resistência bacteriana (Ka-
dosaki et al., 2012). Segundo a Organização Mundial da
Saúde, a resistência bacteriana a medicamentos deveria ser
vista como um problema de saúde pública, já que se trata de
uma prática pouco recente (OMS, 2010).
A preparação foi estocada em temperatura am-
biente e protegida da luz por um período de 45 dias. Após
este período, o extrato foi filtrado com o auxílio de um funil
e filtro de papel previamente autoclavados e mantidos à
temperatura de 5 +/-3°C em frascos âm- bar.
Posteriormente, o extrato hidroetanólico a 70% foi ajustado
para uma concentração alcoólica final de 20% adicionando-
se água. A partir desta solução, foram rea-
Como atualmente não há desenvolvimento de
novos antibióticos, a resistência antimicrobiana pode gerar
Cad. Ciênc. Agrá., v. 12, p. 01–05. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738.
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Eficácia da ação antimicrobiana do extrato de própolis de abelha jataí (
Tetragonisca angustula
) em bactérias Gram-positivas e Gram-negativas
lizadas diluições seriadas em etanol 20%, sendo padro-
nizadas seis diferentes concentrações finais de extrato de
própolis de abelha Jataí (1000, 500, 250, 125, 62,5 e 31,25
µg própolis/mL).
para o ensaio. A mistura de 50 µL de cada diluição do
extrato hidroetanólico de própolis foi feita com 45 µL de
caldo Mueller Hinton (CMH) e 5 µL da suspensão
bacteriana. O controle positivo foi realizado com o ob-
jetivo de garantir que a presença de etanol não afetaria o
crescimento bacteriano, sendo composto por 50 µL de etanol
20% (em substituição à amostra), 45 µL de caldo CMH e 5
µL da suspensão bacteriana. Já para o controle negativo,
utilizou-se 50 µL do antibiótico cloranfenicol na
concentração de 300 µg/mL diluído em etanol 20%, 45 µL
de caldo CMH e 5 µL da suspensão bacteriana. Todos os
ensaios foram realizados em triplicata.
Cultura microbiana
Foram utilizadas três cepas de bactérias Gram-
-positivas (Bacillus subtilis UFPEDA 86, Staphylococcus
aureus UFPEDA 02, Enterococcus faecalis UFPEDA 138)
e três cepas de bactérias Gram-negativas (Escherichia coli
UFPEDA 224, Klebisiela pneumoniae UFPEDA 396 e
Pseudomonas aeruginosa UFPEDA 416), às quais estavam
armazenadas em caldo BHI (Brain Heart Infusion) (Difco) a -
80°C, adicionadas de glicerol estéril como crioprotetor.
Resultados e Discussão
Os enxames se encontravam em região de mata na
área rural, onde o pasto apícola se caracterizava por plantas
nativas como cipó-uva, assa-peixe e aroeira, e
culturas de
seringueira e eucalipto. A coleta das amostras
ocorreu no
verão, no período da manhã em temperatura
entre 20°C. As
colmeias foram selecionadas pela elevada
população,
produtividade de mel e própolis, sendo esses indicativos de
boa saúde.
Avaliação da atividade antimicrobiana
A atividade antimicrobiana foi realizada no labo-
ratório de Bioquímica e Microbiologia Aplicada (Ibilce/
UNESP) na cidade de São José do Rio Preto - SP. Foi
utilizado o método de concentração inibitória mínima
(CIM) por diluição em caldo, proposto pelo National
Committee for Clinical Laboratory Standards (NCCLS) e
aprovado pela Anvisa (Brasil, 2003).
O extrato hidroetanólico da abelha Jataí criada em
meliponários da região de Uchoa - SP e Tabapuã - SP, mostrou
efetividade antimicrobiana frente aos micro-
-organismos Gram-positivos e Gram-negativos testados,
confirmada pelos resultados de CIM na tabela 1, onde
K. pneumoniae apresentou maior sensibilidade entre as
cepas Gram-negativas avaliadas, assim como as três
bactérias Gram-positivas, tiveram inibição de crescimento
por
cinco das concentrações testadas e CIM de 62,5 µg/ mL. Já a
E. coli e P. aeruginosa foram sensíveis a quatro das seis
concentrações e a CIM foi de 125 µg/mL.
As cepas selecionadas foram ativadas em caldo
triptona de soja (TSB) e incubadas por 24 horas a 37°C.
Posteriormente, para a preparação e padronização do inó- culo,
uma alíquota de cada solução bacteriana foi colocada
em 10 mL
de TSB e incubada a 37°C, até atingir a escala
logarítmica de
crescimento determinada por absorbância
a 620 nm e
padronizada uma quantidade de 108 UFC/ mL (escala de Mc
Farland). Microplacas de 96 poços de fundo plano, de
poliestireno e estéreis, foram utilizadas
Tabela 1 – Atividade antimicrobiana em bactérias Gram-positivas e Gram-negativas, de diferentes concentrações do extrato
hidroetanólico de própolis de abelha Jataí.
CONCENTRAÇÃO (µg/mL)
MICRO-ORGANISMOS
1000
500
250
125
62,5
31,25
Bacillus subtilis UFPEDA 86
Staphylococcus aureus UFPEDA 02
Enterococcus faecalis UFPEDA 138
Klebsiella pneumoniae UFPEDA 396
Escherichia coli UFPEDA 224
Pseudomonas aeruginosa UFPEDA 416
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+
+
+
+
+
Os símbolos (+) e (-) indicam a presença ou ausência de crescimento microbiano, respectivamente.
Farnesi (2007) através da técnica de microdilui-
ção
em caldo não obteve resultados significativos frente
a
amostras de extrato de própolis de abelhas T. angustula
sobre
E. coli, P. aeruginosa e Staphylococcus aureus com
ausência
inibitória em concentrações de até 400 µg/mL. Já
Lima (2015),
mesmo com concentrações superiores a 15
mg/mL da geoprópolis da mesma espécie de abelha, não
obteve resultados satisfatórios de inibição. Diferentemente
de
Pereira et al., (2003), que avaliaram a sensibilidade de
quatro cepas incluindo E. coli, S. aureus e B. subtilis e
encontraram potencial efetividade da própolis dessa abelha
em concentração de 180 µg/mL frente aos três
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Barreiras, D. G. et al.
dos micro-organismos em estudo, e ainda que S. aureus
apresentou a maior sensibilidade.
nos com mastite subclínica, apresentaram resultados de
completa inibição do crescimento desta bactéria utilizando
extrato de própolis com concentração de 68,7 µg/mL. Isto
ressalta a importância da utilização do extrato de própolis
como
alternativa ao uso de antibióticos convencionais.
Resultados obtidos por Campos et al., (2015) com
própolis proveniente do estado do Mato Grosso do Sul
corroboram com o presente trabalho, demonstrando que entre
os micro-organismos em comum avaliados a sensibilidade
inibitória ocorreu em ordem decrescente para S. aureus, E.
faecalis, K. pneumoniae e P. aeruginosa.
O efeito bactericida
observado pelos autores variou entre
1,5±0,14 mg/mL para S.
aureus e 15,50±0,20 mg/mL para P. aeruginosa. Vale
ressaltar que, como mostrado por Fernandes Jr. et al.,
(2006), existe uma complexi- dade sobre o mecanismo de
atividade antimicrobiana da própolis, a qual é atribuída ao
sinergismo entre os flavonoides, hidroxiácidos e
sesquiterpenos. Os autores afirmam ainda que a
concentração destas substâncias presentes na própolis varia
de acordo com a localização
geográfica e a época de coleta, o
que confere consequen-
temente interferências sobre a
eficiência da inibição do crescimento bacteriano. Desta
forma, a origem da pró- polis é um dos fatores mais
importantes no controle de qualidade para a sua efetiva ação
contra estes tipos de micro-organismos.
Fernandes Jr. et al., (2001), Campos et al., (2015),
Lima (2015) e Pereira et al., (2003), descrevem a maior
sensibilidade dos micro-organismos Gram-positivos às
amostras de própolis e limitações na efetividade contra
Gram-negativas. Essa restrição inibitória pode ser atri-
buída às diferenças químicas presentes na parede celular
desses micro-organismos como a camada de peptideo-
glicano que reveste a membrana externa das bactérias
Gram-negativas que podem ser a razão da baixa sensi-
bilidade das bactérias Gram-negativas a fatores externos como
óleos essenciais e extratos (Seibert et al., 2019).
Segundo Lustosa et al., (2008), o potencial an-
timicrobiano da própolis é atribuído aos seus principais
constituintes, como os flavonoides, flavononas, ácidos
aromáticos e ésteres. Sugere-se que estas substâncias são
capazes de desempenhar atividade inibitória da RNA-
-polimerase bacteriana, além de alterações estruturais e
funcionais da parede celular, interferindo diretamente
nos
processos de divisão celular e osmolaridade, levando à
bacteriólise, como mostrado em estudos realizados por
Takaisi-Kikuni e Schilcher (1994).
Como evidenciado por Castro et al., (2007), as
explicações para as diferenças de resultados quanto à
efetividade da atividade antimicrobiana do extrato de
própolis estão na diversificação química da própo- lis
correlacionada a fatores geográficos, climáticos e à
sazonalidade influente sobre as plantas que fornecem a
matéria prima resinosa para essa substância, o que torna
laboriosa a padronização do produto. Pereira et al., (2002),
relevam ainda a capacidade bioquímica de
transformação da
resina e adição de compostos salivares
próprios das abelhas
em suas variações de espécies pelo país.
Conclusão
Com base nos resultados obtidos para a atividade
antimicrobiana, o extrato hidroetanólico da própolis de
abelha Jataí apresentou substâncias capazes de inibir o
crescimento de todas as bactérias testadas e os baixos
valores de concentração inibitória mínima indicam uma
promissora possibilidade de uso deste material biológico
como
alternativa ao uso de antibióticos, contribuindo ainda para a
redução dos processos de resistência mi- crobiana,
frequentemente relatada como um problema de Saúde
Pública.
Amarante et al., (2019), trabalhando com cepas
multirresistentes de Staphylococcus spp. isolados de bovi-
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