CADERNO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
Agrarian Sciences Journal
Adubação nitrogenada, inoculação e coinoculação na cultura do feijoeiro-comum
Camila Karen Reis Barbosa1*, Jader Nogueira dos Reis2, Giselle Prado Brigante3, Kleso Silva Franco Junior4
Resumo
O presente trabalho teve como objetivo avaliar a resposta do feijoeiro à inoculação, coinoculação e da adubação
nitrogenada no crescimento, produção de vagens e de grãos do feijoeiro comum. O experimento foi conduzido em
delineamento em blocos casualizados, com três tratamentos e sete repetições. Os tratamentos foram definidos como:
(1) Testemunha, sem qualquer tratamento de sementes, com adubação nitrogenada no plantio e cobertura; (2) Ino-
culação com Rhizobium tropici e adubação nitrogenada de cobertura e; (3) Coinoculação com Rhizobium tropici e
Azospirillum brasilense e adubação nitrogenada de cobertura. O tratamento das sementes do feijoeiro comum com
inoculantes resultaram em parâmetros produtivos equivalentes ao feijoeiro adubado com fertilizantes nitrogenados
minerais. Dessa forma, a inoculação e coinoculação podem substituir o adubo nitrogenado na fase inicial da cultura
sem prejuízo ao número de vagens por planta, número de grãos por vagem e peso de mil grãos.
Palavras chave: Fixação biológica de nitrogênio. Azospirillum spp. Rhizobium spp.
Nitrogen fertilization, inoculation and co-inoculation in commom bean culture
Abstract
Nitrogen fertilization, inoculation and coinoculation in bean. The present work had as objective to evaluate the
response of the bean to the inoculation, coinoculation and the nitrogen fertilization in the growth, production of
pods and grains of the common bean. The experiment was conducted in a randomized block design with three
treatments and seven replications. The treatments were defined as: (1) Control, without any seed treatment, with
nitrogen fertilization at planting and cover; (2) Inoculation with Rhizobium tropici and nitrogen cover fertilization
and; (3) Coinoculation with Rhizobium tropici and Azospirillum brasilense and nitrogen cover fertilization. The
treatment of common bean seeds with inoculants resulted in productive parameters equivalent to common bean
fertilized with mineral nitrogen fertilizer. In this way, inoculation and coinoculation can replace nitrogen fertilizer
in the initial phase of the crop without prejudice to the number of pods per plant, number of grains per pod and
weight of a thousand grains.
Key words: Biological nitrogen fixation. Azospirillum spp. Rhizobium spp.
1
Centro Superior de Ensino e Pesquisa de Machado. Machado, Minas Gerais. Brasil.
https://orcid.org/0000-0002-2219-0584
2Centro Superior de Ensino e Pesquisa de Machado. Machado, Minas Gerais. Brasil.
https://orcid.org/0000-0001-9116-1448
3
Centro Superior de Ensino e Pesquisa de Machado. Machado, Minas Gerais. Brasil.
https://orcid.org/0000-0002-0952-0075
4
Centro Superior de Ensino e Pesquisa de Machado. Machado, Minas Gerais. Brasil.
https://orcid.org/0000-0002-6807-8889
*Autor para correspondência: camilakarenr@gmail.com
Recebido para publicação em 16 de fevereiro de 2020. Aceito para publicação em 24 de março de 2020.
e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 2447-6218 / © 2009, Universidade Federal de Minas Gerais, Todos os direitos reservados.
Barbosa C. K. R. et al.
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Introdução
O nitrogênio é o nutriente mais absorvido pelo
feijoeiro-comum e a demanda é aumentada em sistema
de plantio direto, uma vez que há intensa imobilização
por microrganismos do nitrogênio no solo. Por isso, téc-
nicas que possibilitam elevar a absorção de nitrogênio
pela espécie são de grande importância (Crusciol et al.,
2007).
Existem quatro métodos que a planta do feijoei-
ro-comum consegue adquirir o nitrogênio necessário ao
seu crescimento: 1) via solo, sobretudo pela decomposi-
ção da matéria orgânica; 2) pela fixação não-biológica,
consequente de descargas elétricas, combustão e vulca-
nismo; 3) via fertilizantes nitrogenados e por último; 4)
via fixação biológica do nitrogênio atmosférico (Hungria
et al., 2007).
De acordo com trabalho realizado por Brito et
al. (2011), a maior parte do nitrogênio acumulado pelo
feijoeiro é fornecida pela fixação biológica, seguidamen-
te pelo nitrogênio nativo do solo, derivado da decom-
posição da matéria orgânica e os fertilizantes (ureia).
Ainda segundo os autores, o acréscimo das porções de
fertilizantes nitrogenados inibe a fixação biológica do
nitrogênio, sendo esta, porém, favorecida pela adubação
de arranque. Brito et al. (2009) relatam que a percen-
tagem de nitrogênio nas plantas de feijão proveniente
do solo, seja via decomposição da matéria orgânica ou
fertilizantes, decresceu ao longo do ciclo das culturas,
sendo a contribuição destes importantes na fase inicial
da cultura. Por outro lado, a percentagem de nitrogênio
nas plantas de feijão proveniente da fixação simbiótica
aumentou de forma quadrática ao longo do ciclo da cul-
tura. De acordo com Hungria et al. (2001), o nitrogênio
mineral proveniente dos fertilizantes está prontamente
disponível às plantas, ao passo que no processo biológi-
co, a planta demanda energia inicial para formação dos
nódulos.
Por se tratar de um mineral que demanda a
queima de combustíveis fósseis para sua produção e
também por este motivo possuir alto custo financeiro,
a adubação nitrogenada e o seu manejo configuram al-
gumas das mais preponderantes dificuldades no cultivo
do feijoeiro-comum (Souza et al., 2011; Mendes Júnior
e Bueno, 2015).
O Brasil, em 2009, aderiu ao acordo de diminuir
emissões de gases de efeito estufa junto à conferência
das Partes (COP-15) e reafirmou esse pacto em 2010 na
COP-16, no México. Com a finalidade cumprir o objetivo,
foi elaborado o Plano ABC (Agricultura de Baixa Emissão
de Carbono) e, dentre os desígnios estabelecidos, está a
adesão das condutas agrícolas, incorporando a fixação
biológica do nitrogênio (Brasil, 2012; Hungria et al.,
2013a).
O feijoeiro-comum é uma leguminosa nodulí-
fera, com potencial de realizar a simbiose mutualista
via raízes com determinadas espécies de bactérias da
família Rhizobiacea, conhecidas de forma genérica por
rizóbios, especificamente a bactéria Rhizobium tropici.
A planta aproveita o nitrogênio atmosférico fixado pelo
processo de fixação biológica do nitrogênio (Hungria et
al., 2001). A existência natural da bactéria no solo ou a
inoculação desta via sementes possibilita a infecção da
raiz da planta hospedeira, estimula o desenvolvimento de
nódulos e o Rhizobium converte-se em bacterióide, que
se multiplica e inicia a síntese da nitrogenase, a enzima
responsável pela fixação (Hungria et al., 2001).
A prática da coinoculação ou inoculação mista
intenciona a redução da aplicação de fertilizantes nitro-
genados pela utilização conjunta de bactérias simbióticas
e assimbióticas, as quais geram um impacto sinérgico,
aumentando os resultados produtivos atingidos com os
mesmos, quando utilizados em separados (Bárbaro et
al., 2011).
Produtos à base de Azospirillum brasilense têm
sido utilizados para a coinoculação no plantio da soja,
junto com a Bradyrhizobium na Argentina e na África do
Sul (Reis, 2007). A coinoculação de Rhizobium tropici
e Azospirillum brasilense é uma prática tecnológica que
intensificam a produção de fitohormônios pela planta
e, consequentemente, o desenvolvimento radicular e a
nodulação pelo rizóbio (Ribaudo et al., 2006). Algumas
análises têm comprovado que a coinoculação, pode ofe-
recer acréscimos no rendimento de culturas agrícolas,
quando utilizada em conjunto (Bárbaro et al., 2011;
Yadegari et al., 2010; Braccini et al., 2016).
O presente trabalho teve como objetivo avaliar
a resposta do feijoeiro à inoculação, coinoculação e da
adubação nitrogenada no crescimento, produção de va-
gens e de grãos do feijoeiro comum.
Material e Métodos
O experimento foi conduzido em Machado-MG.
O município é situado a 820 metros de altitude, com as
seguintes coordenadas geográficas: latitude: 21° 40’ 29’’
Sul, Longitude: 45° 55’ 11’’ Oeste.
O ensaio foi implementado no mês de agosto de
2018, em delineamento em blocos casualizados (DBC) e
contou com três tratamentos e sete repetições, totalizando
21 unidades experimentais. Os tratamentos foram defi-
nidos como: Tratamento 1) Testemunha, sem qualquer
tratamento de sementes, com adubação nitrogenada
no plantio e cobertura; Tratamento 2) Inoculação com
Rhizobium tropici, adubação nitrogenada de cobertura
e; Tratamento 3) Coinoculação com Rhizobium tropici
e Azospirillum brasilense e adubação nitrogenada de
cobertura.
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Cada unidade experimental foi constituída de
canteiros com área de aproximadamente 1 m2. Em cada
unidade experimental foram plantadas três fileiras de
doze plantas, totalizando trinta e seis plantas por parcela
com espaçamento de 15 cm entre linhas e 10 cm entre
as plantas.
Para a adubação nitrogenada de plantio, realizada
no tratamento 1, foi utilizada ureia protegida na dosa-
gem de 40 kg ha
-1
. Em todos os tratamentos foi realizada
adubação em cobertura, fornecendo ureia protegida aos
32 dias após a emergência das plantas na dose de 40 kg
ha-1.
Foram utilizadas sementes, categoria S1 da
cultivar carioquinha dama, família fabaceae do grupo
carioquinha. O produto comercial utilizado como fonte
de Rhizobium tropici foi o inoculante turfoso Masterfix
Feijão
®
(2x108 células viáveis por mL), SEMIA 4080,
na dosagem de 100g do produto para cada 100kg de se-
mentes. A inoculação foi realizada à sombra, no máximo
duas horas antes da semeadura e as sementes inoculadas
foram mantidas protegidas do sol e do calor excessivo.
Para melhor adesão da turfa, foi aplicada uma solu-
ção açucarada à 10% p/p. Como fonte de Azospirillum
brasilense foi utilizado o inoculante líquido Masterfix
Gramíneas
®
, estirpes Abv5 e Abv6 (2x108 células viáveis
por mL), o qual foi aplicado no sulco de semeadura nas
dosagens 300mL ha
-1
, no momento do plantio, com o
uso de pulverizador pressurizado por CO2.
As variáveis avaliadas foram número de vagens
por planta (NVP), altura das plantas no florescimento
(ALT), número de grãos por vagem (NGV), peso de mil
grãos (PMG). As alturas das plantas foram obtidas com
auxílio de régua graduada, sendo coletadas 10 plantas
da fileira central de cada parcela e medidas do colo até a
última vagem da planta. O número de vagens por planta
foi feito da mesma maneira, coletando-se 10 plantas da
fileira central de cada parcela, realizando-se a contagem
das vagens e feita as médias. O número de grãos por
vagem foi feito de acordo com a Regra para Análise de
Sementes (Brasil, 2009). A pesagem dos grãos foi reali-
zada com balança digital e foram coletados 100 grãos de
cada parcela, totalizando 700 grãos por tratamento com
a média dos pesos das 7 amostras de cada tratamento e
multiplicado por dez para encontrar o peso de mil grãos.
Os dados coletados foram submetidos à análise
de variância e as médias comparadas entre si pelo teste
Tukey à 5% de probabilidade por meio do programa
estatístico Sisvar (Ferreira, 2019).
Resultados e discussão
O florescimento do feijoeiro ocorreu de forma
simultânea entre os tratamentos aos 34 DAE, momento
no qual foi realizada a avaliação de altura das plantas.
De acordo com a análise de variância, houve efeito dos
tratamentos apenas para a altura das plantas (Tabela 1).
Tabela 1 – Resumo da análise de variância da altura de plantas (ALT) do número de vagens por planta (NVP), nú-
mero de grãos por vagem (NGV) e peso de mil grãos (PMG) de feijão submetidos à adubação nitrogenada,
inoculação e coinoculação.
F. V G.L Quadrado Médio
ALT (cm) NVP NGV PMG (g)
Tratamento 2 926,44 ** 47,38 1,08 393, 08
Bloco 6 8,11 8,29 0,31 64, 07
Resíduo 12 2,38 18,74 0,34 141,14
C.V (%) 2,31 26,19 8,54 5,02
Média 66,78 16,52 6,87 236, 76
**Teste F significativo à 1% de probabilidade.
A comparação das médias da variável altura de
plantas demonstra que o tratamento 3 (Rhizobium tropice
+ Azospirillum brasiliense) proporcionou maior média
(78, 46cm) em comparação aos demais tratamentos (55,
46 cm e 66, 41cm para tratamento 1 e 2, respectivamente)
(Figura 1).
Resultados semelhantes aos do presente estudo
foram encontrados por Schossler et al. (2016). Esses
autores verificaram diferenças significativas para altura
das plantas, de modo que os tratamentos com inoculação
utilizando apenas Rhizobium tropici e a coinoculação
com Rhizobium tropici + Azospirillum brasiliense apre-
sentaram maior altura em comparação à testemunha. A
testemunha (adubação nitrogenada) apresentou menor
altura provavelmente devido á quantidade menor de
nitrogênio disponibilizada no tratamento ou perdas de
nitrogênio por volatilização e, ou lixiviação.
Além desta, outras combinações bacterianas têm
sido utilizadas com a finalidade de promover o cresci-
mento e incrementar a produção do feijoeiro comum.
Em estudo realizado por Stajković et al. (2011), cepas
de Bacillus e Pseudomonas foram associadas à maior
produção de matéria seca da parte aérea do feijoeiro
comum quando combinadas ao Rhizobium tropice.
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Figura 1 – Médias de altura (cm) de feijoeiro-comum no estágio fenológico R5 em função da inoculação e coinoculação.
*Médias seguidas pela mesma letra não diferem estatisticamente entre si pelo teste de Tukey à 5% de probabilidade.
Segundo Leal e Prado (2008), a deficiência em
nitrogênio na planta do feijoeiro reduz significativa o
desenvolvimento vegetativo, afetando diretamente à
altura da planta estudada. O incremento em altura de
19,7 e 41,5% nos tratamentos 2 e 3, respectivamente
podem ser explicados pelo maior aporte de nitrogênio
promovido por estes tratamentos.O nitrogênio é o nu-
triente constituinte de aminoácidos, amidas, proteínas,
ácidos nucleicos, nucleotídeos, coenzimas e hexoaminas,
compostos diretamente envolvidos no desenvolvimento
vegetativo das plantas. Além disso, por ser constituinte
da molécula de clorofila, sua deficiência prejudica a taxa
fotossintética e consequentemente a síntese de compostos
de carbono (Taiz; Zeiger, 2013).
De acordo com a análise de variância não houve
efeito dos tratamentos para a variável número de vagens
por planta (Tabela 1), sendo o valor médio obtido de
16,52 vagens por planta. Resultado oposto aos obtidos por
Peres et al. (2016) os quais encontraram menor número
de vagens por planta quando utilizado o Rhizobium no
segundo ano de cultivo, seja em inoculação ou coino-
culação, quando comparado à testemunha, adubação
nitrogenada e Azospirillum.
Fonseca et al. (2013) relatam que o número de
vagens por planta é dependente da estirpe do Rhizobium
utilizada. Em trabalho realizado pelos autores no qual
foram avaliadas as estirpes CIAT 899
T
e UFLA 04-173
e oito cultivares de feijoeiro comum, foi demonstrado
que a estirpe CIAT 899T proporcionou maior número de
vagens e maior massa de grãos que a estirpe UFLA 04-
173 e estirpes nativas nas condições analisadas. Ainda
segundo os autores, as estirpes apresentam diferentes
especificidades ao hospedeiro e por isso demonstram
comportamento diferencial e valores distintos de fixa-
ção e acúmulo de nitrogênio nas plantas. Além disso, os
autores correlacionaram um maior número de vagens a
um adequado manejo de irrigação (lâmina de irrigação
mais próxima do valor ideal).
Ferreira et al. (2000) não encontraram variação
no número de vagens por planta ao testar diferentes estir-
pes de Rhizobium (CIAT 899, F35, F54, F81 e CM255) no
feijoeiro e reforçam que o número de vagens por planta
é uma característica do cultivar, não sendo afetada pela
estirpe inoculada.
Embora tenha ocorrido nodulação também na
testemunha, sem inoculação, explicada pela existência
natural de bactérias nativas que nodulam o feijoeiro,
Araújo et al. (2007) encontraram número e massa seca
de nódulos por planta superiores nos tratamentos ino-
culados e no tratamento com nitrogênio mineral. Para
os autores, isto reforça a tese de que a inoculação com
estirpes eficientes recomendadas para a cultura é ne-
cessária para aumentar a nodulação e fixação de N nas
plantas.
Testando dose de fertilizantes nitrogenados,
Soratto et al. (2004) e Crusciol et al. (2007) observaram
efeito linear crescente do número de vagens por planta
em razão da aplicação de adubo nitrogenado (ureia) via
solo. Dessa forma, todos os tratamentos nas condições
deste experimento, podem ter fornecido nitrogênio o
suficiente para a máxima expressão do potencial pro-
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dutivo do feijoeiro e por isso, sem alteração do número
de vagens por planta.
A análise de variância não detectou efeitos sig-
nificativos dos tratamentos no número de grãos por va-
gem (Tabela 1) sendo a média obtida de 6,87. Resultado
semelhante ao encontrado por Araújo et al. (2007) em
experimento no qual testou-se inoculação e coinocula-
ção do feijoeiro. Os autores atribuem a indiferença do
número de grãos por vagem às características genéticas
de alta herdabilidade do cultivar, assim como número de
vagens por planta e comprimento médio de vagens. No
entanto, o resultado é oposto ao encontrado por Ferreira
et al. (2000) ao testar diferentes estirpes de Rhizobium
observou que a estirpe F81 proporcionou menor produção
de grãos por vagem que a testemunha (com adubação
nitrogenada), embora igual estatisticamente as demais
estirpes. Entretanto, para cálculo da produtividade, esses
dados foram compensados pelo número de vagens por
planta, não demonstrando diferenças estatísticas entre
os tratamentos. Pereira et al. (2004) também obteve
diferenças, porém testando diferentes lâminas de irri-
gação, fator que influencia diretamente na absorção e
assimilação de nitrogênio.
Em estudo realizado por Soratto et al. (2004),
o número de grãos por vagem não foi influenciado pela
dose de nitrogênio e sistema de produção adotado. De
acordo com os autores, esta característica apresentar
alta herdabilidade genética, sendo pouco influenciada
pelo ambiente além da característica não apresentar
correlação com a produtividade.
A análise de variância não detectou efeitos signifi
-
cativos no peso de mil grãos, uma vez que a menor média
encontrada foi de 226g para o tratamento não inoculado
e os tratamentos com inoculação e coinoculação apre-
sentaram resultados médios próximos a 242g. Resultado
semelhante ao encontrado por Ferreira et al. (2000),
os quais testaram diferentes estirpes de Rhizobium na
produtividade do feijoeiro e Peres et al. (2016), os quais
não observaram aumento da produtividade do feijoeiro
ao avaliar a inoculação e coinoculação sob duas lâminas
de irrigação apesar dos dados comprovarem aumento da
nodulação da espécie no segundo ano produtivo quando
realizada a coinoculação.
Em trabalho realizado por Peres et al. (2016),
o rendimento de grãos (kg.ha-1) em duas safras (2012
e 2013) não foi influenciado pela forma de suprimento
de nitrogênio (adubação, inoculação e coinoculação).
No entanto, observou-se redução do peso de cem grãos
na safra 2013 quando as sementes foram coinoculadas
em comparação ao uso isolado dos microrganismos e
testemunha.
Souza et al. (2011) não tiveram o rendimento
afetado pela inoculação com Rhizobium tropici nas semen-
tes e foi pouco influenciado pela adubação nitrogenada.
Por outro lado, Hungria et al. (2013b) realizaram cinco
experimentos em dois locais (Londrina e Ponta Grossa)
por três safras (2009, 2010 e 2010/11) e obtiveram maior
produtividade com a coinoculação e controle não inocu-
lado e fertilizados quando comparados aos tratamentos
não inoculados controle e não fertilizado, inoculação
com Rhizobium e aplicação de Azospirillum nos sulcos.
Pelo exposto, é notório que, ao contrário do que
ocorre para a cultura da soja, os resultados experimentais
do uso de inoculantes e coinoculantes para aumento de
produtividade da cultura do feijoeiro são diversificados e
altamente dependentes do ambiente, uma vez que se trata
do uso de organismos vivos os quais requerem condições
ambientais ótimas para sobrevivência e desenvolvimento.
Conclusão
O tratamento das sementes do feijoeiro comum
com inoculantes resultaram em parâmetros produtivos
equivalentes ao feijoeiro adubado com fertilizantes ni-
trogenados minerais. Dessa forma a inoculação e coino-
culação podem substituir o adubo nitrogenado na fase
inicial da cultura sem prejuízo ao número de vagens por
planta, número de grãos por vagem e peso de mil grãos.
Referências
Araújo, F. F.; Carmona, F. G.; Tiritan, C. S.; Creste, J. E. 2007. Fixação
biológica de N2 no feijoeiro-comum submetido a dosagens de inoculante
e tratamento químico na semente comparado à adubação nitrogenada.
Acta Scientiarum Agronomy, Maringá, 29: 535-540. Doi: 10.4025/
actasciagron.v29i4.416.
Bárbaro, I. M.; Júnior, L. S. B.; Machado, P. C.; Miguel, F. B.
2011. Resultados preliminares da co-inoculação de Azospirillum
brasilense juntamente com Bradyrhizobium em soja. Pesquisa &
Tecnologia, 8:1-6. Disponível em: http://www.aptaregional.sp.gov.
br/acesse-os-artigos-pesquisa-e-tecnologia/edicao-2011/2011-
julho-dezembro/853-resultados-preliminares-da-co-inoculacao-
de-azospirillum-juntamente-com-bradyrhizobium-em-soja/file.
html?force_download=1.
Braccini, A. L; Mariucci, G. E. G.; Suzukawa, A. K.; Lima, L. H. S.;
Piccinina, G. G. 2016. Co-inoculação e modos de inoculação de
Bradyrhizobium japonicum e Azospirillum brasilense e adubação
nitrogenada na nodulação das plantas e rendimenpara a cultura
da soja. Scientia Agraria Paranaensis, 15:27-35. Doi: http://dx.doi.
org/10.18188/sap.v15i1.10565.
Brito, M. de M. P.; Muraoka, T.; Silva, E. C. da. 2009. Marcha de
absorção do nitrogênio do solo, do fertilizante e da fixação simbiótica
em feijão-caupi (Vigna unguiculata (L.) walp.) e feijão-comum
(Phaseolus vulgaris L.) determinada com uso de 15N. Revista Brasileira
de Ciência do Solo, 33: 895-905. Doi: https://doi.org/10.1590/S0100-
06832009000400014.
Barbosa C. K. R. et al.
6
Cad. Ciênc. Agrá., v. 12, p. 01–06, 2020. e-ISSN: 2447-6218 / ISSN: 1984-6738
Brasil. Ministério da Agricultura Pecuária e Abastecimento. 2009.
Regras para análises de Sementes. Ministério da Agricultura, Pecuária
e Abastecimento. Regras para análise de sementes / Ministério
da Agricultura, Pecuária e Abastecimento. Secretaria de Defesa
Agropecuária. – Brasília : Mapa/ACS, 399 p.
Brasil. Ministério da Agricultura Pecuária e Abastecimento. 2012.
Plano setorial de mitigação e de adaptação às mudanças climáticas
para a consolidação de uma economia de baixa emissão de carbono na
agricultura : Plano ABC (Agricultura de Baixa Emissão de Carbono)
/ Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento, Ministério do
Desenvolvimento Agrário, coordenação da Casa Civil da Presidência
da República. – Brasília : MAPA/ACS, 173 p.
Mendes Júnior, A. A.; Bueno, O. C. 2015. Participação da energia fóssil
na produção dos fertilizantes industriais nitrogenados com ênfase na
ureia. Energia na Agricultura, Botucatu, 30:442-447. Doi: ht t ps://doi.
org/10.17224/EnergAgric.2015v30n4p442-447.
Brito, M. M. P.; Muraoka, T.; Silva, E. C. 2011. Contribuição da fixação
biológica de nitrogênio, fertilizante nitrogenado e nitrogênio do solo
no desenvolvimento de feijão e caupi. Bragantia, 70: 206-215. Doi:
https://doi.org/10.1590/S0006-87052011000100027.
Crusciol, C. A. C.; Soratto, R. P.; Silva, L. M.; Lemos, L. B. 2007. Fontes
e doses de nitrogênio para o feijoeiro em sucessão a gramíneas no
sistema plantio direto. Revista Brasileira de Ciência do Solo, 31:1545-
1552, 2007. Doi: https://doi.org/10.1590/S0100-06832007000600031.
Ferreira, A. N.; Arf, O.; Carvalho, M. A. C.; Araújo, R. S..; Sá, M. E.;
Buzetti, S. 2000. Estirpes de Rhizobium tropici na inoculação do
feijoeiro. Scientia Agricola, 57:507-512. Doi: https://doi.org/10.1590/
S0103-90162000000300021.
Ferreira, D. F. 2019. SISVAR: A computer analysis system to fixed
effects split plot type designs. Revista Brasileira de Biometria, [S.l.],
37: 529-535. Disponível em: http://www.biometria.ufla.br/index.
php/BBJ/article/cite/450/ApaCitationPlugin.
Fonseca, G. G.; Oliveira, D. P.; Soares, B. L.; Ferreira, P. A. A.; Teixeira,
C. M.; Martins, F. A. D.; Moreira, F. M. S.; Andrade, M. J. B. 2013.
Resposta de cultivares de feijoeiro-comum à inoculação das sementes
com duas estirpes de rizóbio. Bioscience Journal, 29: 1778-1787.
Disponível em: http://www.seer.ufu.br/index.php/biosciencejournal/
article/view/21870.
Hungria, M.; Campo, R. J.; Mendes, I. C. 2001. Fixação biológica de
nitrogênio na cultura da soja. Embrapa Soja. (Circular Técnica n.35)
Londrina: Embrapa-Soja, 80 p. Disponível em: https://ainfo.cnptia.
embrapa.br/digital/bitstream/CNPSO/18515/1/circTec35.pdf.
Hungria, M.; Campo, R.J.; Mendes, I.C. 2007. A importância do
processo de fixação biológica do nitrogênio para a cultura da soja:
componente essencial para a competitividade do produto brasileiro.
(Documentos, 283) Londrina: EMBRAPA-SOJA, 80 p.
Hungria, M.; Mendes, I. C.; Mercante, F. M. 2013a. A fixação biológica
do nitrogênio como tecnologia de baixa emissão de carbono para
as culturas do feijoeiro e da soja. (Documentos, 337) Londrina:
Embrapa-Soja, 24 p. Disponível em: https://www.embrapa.br/
busca-de-publicacoes/-/publicacao/964424/a-fixacao-biologica-do-
nitrogenio-como-tecnologia-de-baixa-emissao-de-carbono-para-as-
culturas-do-feijoeiro-e-da-soja.
Hungria, M.; Nogueira, M. A.; Araújo, R. S. 2013b. Co-inoculação de
soja e feijão comum com rizóbia e azospirila: estratégias para melhorar
a sustentabilidade. Biology and Fertility of Soils, 49: 791-801.
Leal, R.; Prado, R. 2008. Desordens nutricionais no feijoeiro por
deficiência de macronutrientes, boro e zinco. Revista Brasileira
de Ciências Agrárias. 3: 301-306. Disponível em: http://www.
nutricaodeplantas.agr.br/site/downloads/unesp_jaboticabal/omissao_
feijao9.pdf.
Pereira, J. C. R.; Rodrigues, R. A. F.; Arf, O.; Alvarez, A. C. C. 2004.
Influência do manejo do solo, laminas de agua e doses de nitrogênio
na produtividade do feijoeiro. Acta Scientiarum Agronomy, 26:13-19.
Doi: 10.4025/actasciagron.v26i1.1949.
Peres, A. R.; Rodrigues, R. A. F; Arf, O.; Portugal, J. R.; Corsini, D. C.
2016. Co-inoculation of Rhizobium tropici and Azospirillum brasilense
in common beans grown under two irrigation depths. Revista Ceres,
63:198-207. Doi: https://doi.org/10.1590/0034-737X201663020011.
Reis, V. M. 2007. Uso de bactérias fixadoras de nitrogênio como
inoculante para aplicação em gramíneas. Seropédica: Embrapa
Agrobiologia, 22 p. Disponível em: https://www.embrapa.br/busca-
de-publicacoes/-/publicacao/629377/uso-de-bacterias-fixadoras-de-
nitrogenio-como-inoculante-para-aplicacao-em-gramineas.
Ribaudo, C. M.; Krumpholz, E. M.; Cassán, F. D.; Bottini, R.; Cantore,
M.L.; Curá, J. A. 2006. Azospirillum sp. promotes root hair development
in tomato plants through a mechanism that involves ethylene. Journal
of Plant Growth Regulation, 25:175-185. Doi: https://doi.org/10.1007/
s00344-005-0128-5.
Schossler, J. H.; Meert, L.; Rizzardi, D. A.; Michalovicz, L. 2016.
Componentes de rendimento e produtividade do feijoeiro comum
submetido à inoculação e co-inoculação com estirpes de Rhizobium
tropici e Azospirillum brasilense. Scientia Agraria. 17: 10-15. Doi:
http://dx.doi.org/10.5380/rsa.v17i1.47409.
Soratto, R. P.; Carvalho, M. A. C. de; ARF, O. 2004. Teor de clorofila e
produtividade do feijoeiro em razão da adubação nitrogenada. Pesquisa
Agropecuária Brasileira, 39:895-901. Doi: https://doi.org/10.1590/
S0100-204X2004000900009.
Souza, E. F. C.; Soratto, R. P.; Pagani, F. A. 2011. Aplicação de nitrogênio
e inoculação com rizóbio em feijoeiro-comum cultivado após milho
consorciado com braquiária. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 46:
370-377. Doi: https://doi.org/10.1590/S0100-204X2011000400005.
Stajković, O.; Delić, D.; Jošić, D; Kuzmanović, D.; Rasulić, N.; Knežević-
Vukčević, J. 2011. Improvement of common bean growth by co-
inoculation with Rhizobium and plant growth-promoting bactéria.
Romanian Biotechnological Letters, 16: 5919-5926.
Taiz, L.; Zeiger, E. 2013. Fisiologia vegetal. 5.ed. Porto Alegre:Artemed,
954p.
Yadegari, M. Rahmani, A.; Noormohammadi, G.; Ayneband, A. 2010.
Plant growth promoting rhizobacteria increase growth, yield and
nitrogen fixation in Phaseolus vulgaris. Journal of Plant Nutrition,
33: 1733-1743. Doi: 10.10 01904167.2010.503776.
